Ação in vitro e in vivo de fungicida sistêmico e multissítio sobre Phakopsora pachyrhizi

Ação in vitro e in vivo de fungicida sistêmico e multissítio sobre Phakopsora pachyrhizi

RESUMO

O trabalho teve por objetivo avaliar a ação do fungicida sítio-específico carbendazim + tebuconazole e do fungicida multissítio clorotalonil, in vitro, sobre a germinação dos uredosporos de Phakopsora pachyrhizi, e in vivo sobre a severidade dos sintomas da doença em folíolos de soja. Os uredosporos de Phakopsora pachyrhizi empregados nos experimentos foram provenientes de Artur Nogueira-SP, coletados a partir de ensaios de campo realizados em três épocas de cultivo, dentro da safra 2016/17. Para cada época de semeadura foram utilizadas três cultivares distintas, obedecendo-se às recomendações segundo o grupo de maturação de cada uma (precoce, médio e tardio), todas suscetíveis à ferrugem asiática, perfazendo um total de 9 cultivares, ou seja, de 9 coletas. Avaliou-se a ação do fungicida multissítio clorotalonil e sítio-específico carbendazim + tebuconazole sobre a germinação in vitro de urediniosporos e a severidade da doença, pelo método de folhas destacadas, in vivo, tratadas preventivamente, antes da inoculação. Determinou-se as concentrações letais CL₅₀ e CL₉₅ pelo método Probit. O fungicida multissítio clorotalonil foi mais fungitóxico in vitro e in vivo que o fungicida específico carbendazim + tebuconazole para os uredosporos de P. pachyrhizi, em todas as coletas referentes, independente das safras e épocas de semeadura. A partir dos testes in vivo e in vitro, há indicação de haver interação significativa dos cultivares com cada fungicida.

Palavras-chave
germinação de uredosporos; ferrugem asiática; Glycine max

ABSTRACT

The present study aimed to evaluate the action of both the site-specific fungicide carbendazim + tebuconazole and the multisite fungicide chlorothalonil, in vitro, on the germination of Phakopsora pachyrhizi uredospores and, in vivo, on the severity of symptoms of the disease in soybean leaflets. The uredospores of Phakopsora pachyrhizi used in the experiments were collected from Artur Nogueira, São Paulo State, during field trials carried out in three growing periods within the 2016/17 season. For each sowing period, three different cultivars, susceptible to Asian soybean rust, were used according to the recommendations for their respective maturation group (early, medium and late), totaling 9 cultivars, i.e., 9 samplings. The action of both the multisite fungicide chlorothalonil and the site-specific fungicide carbendazim + tebuconazole was evaluated on the germination of urediniospores, in vitro, and on the disease severity, in vivo, by the method of detached leaves, preventively treated before inoculation. Lethal concentrations LC₅₀ and LC₉₅ were determined by the Probit method. The multisite fungicide chlorothalonil was more fungitoxic in vitro and in vivo than the specific fungicide carbendazim + tebuconazole to P. pachyrhizi uredospores in all samplings, regardless of seasons and sowing times. The in vivo and in vitro tests indicated significant interaction of the cultivars with each fungicide.

Keywords
uredospores germination; Asian soybean rust; Glycine max

A produção mundial de soja alcançou 337,29 milhões de toneladas na safra 2019/2020, e o Brasil retoma o posto de maior produtor mundial, ficando na frente dos Estados Unidos. Além disso, o país alcançou o posto de maior exportador mundial. Na última safra, a produção brasileira chegou a 124,84 milhões de toneladas, cultivada em uma área de 36,95 milhões de hectares, com produtividade média de 3.379 kg/ha (⁷).

Dentre os fatores limitantes na obtenção de altos rendimentos encontram-se as doenças. A tendência é de aumento na incidência de doenças, devido à expansão de novas áreas e a utilização de monocultura (⁶). As perdas anuais podem variar de 15% a 20%, porém no caso da ferrugem asiática isso pode chegar até 90%. Desde o surgimento na safra 2001/2002, a doença já causou um prejuízo de 10 bilhões de dólares ao País (⁵).

Existem várias táticas de manejo de ferrugem asiática, entre elas: semeadura no início da época recomendada; uso de cultivares de ciclo precoce; controle de soja guaxa,; ausência de soja na entressafra através do vazio sanitário; monitoramento constante da lavoura desde o início do ciclo; utilização de cultivares tolerantes e aplicação de fungicidas preventivamente, ou logo no aparecimento da doença (¹¹).

Nas últimas safras tem se observado perdas de eficácia de alguns fungicidas à base de triazóis (IDMs), estrobilurinas (Qols) e carboxamidas (ISDHs) (¹², ¹³, ¹⁴, ²⁵). Furlan et al. (⁹) observaram que os fungicidas à base de mancozebe, clorotalonil, propinebe e cúpricos, dependendo da formulação, dose e época de aplicação, podem representar excelentes ferramentas no manejo da ferrugem asiática, com ganhos expressivos no rendimento.

Para acompanhar a eficácia dos fungicidas e verificar o comportamento da sensibilidade de Phakopsora pachyrhizi, alguns estudos foram realizados com esse objetivo no Brasil (², ³, ²⁸).

Mancozebe é fungicida multissítio, pertence ao grupo químico dos ditiocarbamatos derivado do maneb. Tem ação múltipla, agindo na produção de energia; inibindo grande número de enzimas e possuindo baixo risco de resistência; pelo que atualmente consiste no produto mais utilizado no mercado brasileiro, dentro deste grupo químico. Na literatura é possível observar diversos trabalhos que demonstram a grande eficácia do fungicida mancozebe em associação a fungicidas específicos, bem como sendo uma importante ferramenta no manejo de resistência da ferrugem asiática (¹, ⁴, ¹⁸, ²¹, ²⁶, ²⁷).

O fungicida clorotalonil, outro representante do grupo dos multissítios, também é amplamente recomendado no manejo de P. pachyrhizi, para aumento de eficácia em associação com os fungicidas específicos e para o manejo da resistência (⁹, ¹⁵, ¹⁶, ²², ²⁵).

Nesse contexto, os estudos de fungitoxicidade in vitro e in vivo fornecem o conhecimento para verificar a ação dos fungicidas sobre a germinação dos esporos do fungo, e sobre a severidade da doença em folíolos tratados preventivamente, antes da inoculação.

O objetivo deste trabalho foi avaliar a ação do fungicida sítio-específico carbendazim + tebuconazole e do fungicida multissítio clorotalonil, in vitro, sobre a germinação dos uredosporos de P. pachyrhizi, e in vivo sobre a severidade dos sintomas da doença em folíolos de soja.

MATERIAL E MÉTODOS

Os experimentos in vitro e in vivo foram realizados no laboratório de Fitopatologia do Instituto Biológico / CAPSA - Campinas - SP, ambos conduzidos em condições de estufa incubadora (BOD).

Os uredosporos de P. pachyrhizi empregados nos experimentos foram provenientes de Artur Nogueira-SP, coletados a partir de ensaios de campo realizados em três épocas de cultivo, dentro da safra 2016/17. Para cada época de semeadura foram utilizadas três cultivares distintas, obedecendo-se às recomendações segundo o grupo de maturação de cada uma (precoce, médio e tardio), todas suscetíveis à ferrugem asiática, perfazendo um total de 9 cultivares, ou seja, de 9 coletas.

Para o teste in vitro foram preparadas as caldas dos fungicidas carbendazim + tebuconazole e clorotalonil nas concentrações de 0 a 16 ppm i.a. indicadas na Tabela 1, utilizando-se água destilada.

Tabela 1
Fungicidas avaliados in vitro em diferentes concentrações, visando a germinação de uredosporos de Phakopsora pachyrhizi.

Ingrediente ativo	Formulação	Concentração ppm i.a.
carbendazim+tebuconazole	25% - SC	0; 0,25; 0,5; 1; 2; 4; 8 e 16
clorotalonil	72% - SC	0; 0,25; 0,5; 1; 2; 4; 8 e 16

Com o auxílio de pipeta, uma alíquota das caldas foi adicionada às placas de microtitulação contendo substrato de ágar-água solidificado. Uma suspensão de uredosporos de P. pachyrhizi calibrada para 10³ esporos mL^-1 em água destilada contendo uma gota de tween 20, foi adicionada à superfície, em volume determinado para se obter as concentrações desejadas. Foram utilizadas placas de microtitulação contendo 96 poços (assépticas por solução de hipoclorito de sódio 1%), cada um representando uma repetição. Foram incubadas com controle de temperatura e fotoperíodo, obedecendo-se a temperatura de 24°C, o tempo de exposição de seis horas e na ausência de luz.

Os uredosporos de Phakopsora pachyrhizi foram coletados no mesmo dia da instalação dos testes, a partir de folíolos de soja naturalmente infectados das nove cultivares distintas.

O uredosporo de P. pahyrhizi foi considerado germinado quando apresentou tubo germinativo de comprimento maior ou igual ao seu diâmetro. A quantificação da germinação e a mensuração do comprimento dos tubos germinativos foram realizadas em microscópio ótico através de varredura da placa de microtitulação (²⁰).

No teste in vivo, folíolos (unifoliolados) de soja da cv. BMX Potência RR foram coletados de plantas cultivadas em vasos, em condições de estufa, aos 18 dias após a emergência.

Nestas condições teve-se a certeza de que não havia presença de esporos de P. pachyrhizi, ou de qualquer outro patógeno. Em seguida, os folíolos de soja foram imersos nas caldas fungicidas nas concentrações indicadas na Tabela 2, durante 3 segundos e distribuídos com a face inferior para cima, em número de quatro, em placas de Petri (12 cm de diâmetro), contendo três discos de papel de filtro umedecidos em água destilada.

Tabela 2
Fungicidas avaliados em diferentes concentrações, pelo método de folíolos destacados, visando ao controle de Phakopsora pachyrhizi, in vivo.

Ingrediente ativo	Formulação	Concentração ppm i.a.
carbendazim+tebuconazole	25% - SC	0; 1; 2; 4; 8; 16; 32; 64; 128
clorotalonil	72% - SC	0; 1; 2; 4; 8; 16; 32; 64; 128

Após a secagem natural, os folíolos foram inoculados com a mesma suspensão de uredosporos do teste in vitro, calibrada para 10⁵ esporos mL^-1. As placas foram acondicionadas em sacos plásticos, para obter uma câmara úmida e propiciar a germinação e penetração dos uredosporos; depois disso foram mantidas em BOD durante 14 dias a 23°- 24 °C no escuro, quando então efetuou-se a avaliação dos sintomas da doença, com base na porcentagem de severidade do tecido foliar afetado através da escala diagramática proposta por Godoy et al. (¹⁰). Cada placa de Petri contendo os quatro folíolos representou uma repetição, sendo três placas para cada concentração de fungicida.

Os resultados obtidos foram submetidos a cálculos de porcentagem de inibição para posterior determinação do CL₅₀ e CL₉₅ em programa Probit.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Analisando-se as três cultivares de soja da 1ª época de plantio, pode-se verificar que os fungicidas apresentaram ações inibitórias sobre a germinação dos uredosporos de P. pachyrhizi e o desenvolvimento dos sintomas de ferrugem. De forma geral, o fungicida multissítio clorotalonil foi mais fungitóxico in vitro (Tabela 3) e in vivo (Tabela 4), em comparação ao fungicida sítio-específico carbendazim + tebuconazole, para todas as amostras coletadas das três cultivares, especialmente na cv. BMX Turbo RR com valor de CL₅₀ = 0,18 ppm i.a. e CL₉₅ = 1,54 ppm i.a. e com valor in vivo de CL₅₀ = 0,24 ppm i.a. e CL₉₅ = 6,81 ppm i.a., indicando haver diferenças entre si.

Tabela 3
Valores de CL₅₀ e CL₉₅ dos fungicidas para inibição in vitro da germinação de uredosporos de Phakopsora pachyrhizi, provenientes do município de Arthur Nogueira, SP, em cultivares de soja de primeira época, meados de outubro, safra 2016/2017.

Cultivares	Equações de ajustes	R2	ppm i.a. (CL50)	ppm i.a. (CL95)
NA 5909 RG
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,7713\mathrm{x} + 5,1896$	0,8769	0,78	6,58
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,7832\mathrm{x} + 5,9846$	0,945	0,28	2,33
BMX Turbo RR
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,6052\mathrm{x} + 5,5982$	0,8992	0,42	4,45
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,7725\mathrm{x} + 6,3064$	0,8991	0,18	1,54
M 5917 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,464\mathrm{x} + 5,7779$	0,8973	0,29	3,88
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,7238\mathrm{x} + 5,9796$	0,9119	0,27	2,41

Tabela 4
Valores de CL₅₀ e CL₉₅ dos fungicidas para inibição in vivo da severidade dos sintomas ocasionados por Phakopsora pachyrhizi. provenientes do município de Arthur Nogueira, SP, em cultivares de soja de primeira época, meados de outubro, safra 2016/2017.

Cultivares	Equações de ajustes	R2	ppm i.a. (CL50)	ppm i.a. (CL95)
NA 5909 RG
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 0,6513\mathrm{x} + 4,8675$	0,9639	1,59	526,59
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,2687\mathrm{x} + 5,3033$	0,9064	0,57	11,31
BMX Turbo RR
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 0,5588\mathrm{x} + 5,34$	0,9933	0,6	212,03
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,555\mathrm{x} + 5,3442$	0,8709	0,24	6,81
M 5917 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 0,9195\mathrm{x} + 4,1725$	0,9916	7,94	482,53
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,4071\mathrm{x} + 5,05$	0,9283	0,92	13,48

Moura et al. (¹⁹), em ensaios in vitro, obtiveram os valores de CI₅₀ de oito fungicidas para o controle de ferrugem asiática provenientes de Passo Fundo, RS, Ponta Grossa, PR e Primavera do Leste, MT. Verificaram que apenas piraclostrobina e a mistura trifloxistrobina + protioconazol apresentaram valores de CI₅₀ inferiores a 1,0 mg/L, para todos os isolados, demonstrando alta fungitoxicidade destes dois produtos.

Furlan et al. (⁸) verificaram ações inibitórias sobre a germinação dos uredosporos provenientes de Mogi Mirim – SP, e sobre os sintomas da ferrugem, onde o fungicida mancozebe apresentou a maior fungitoxicidade in vitro, com resultado de menor valor da CL₅₀ (0,065 ppm i.a.), comparado a clorotalonil (0,16 ppm i.a.) e oxicloreto de cobre (0,15 ppm i.a.).

Reis et al. (²⁴) avaliaram a sensibilidade in vivo de 15 isolados de P. pachyrhizi oriundos de várias regiões do Brasil, utilizando fungicidas IDM´s (ciproconazol, epoxiconazol, tebuconazol) e IQo (piraclostrobina). Os resultados demonstraram redução de sensibilidade de P. pachyrhizi ao fungicida tebuconazol; enquanto que para epoxiconazol não foi detectada alteração na sensibilidade do fungo.

Os resultados da 2ª época da safra 2016/2017 mostraram que todos os fungicidas tiveram ação inibitória sobre a germinação dos uredosporos de P. pachyrhizi e sobre os sintomas da ferrugem asiática (Tabela 5 e 6). Entre os fungicidas, o clorotalonil apresentou maior fungitoxicidade in vitro, com o resultado de menor valor da CL₅₀ =0,12 ppm i.a. e CL₉₅ = 1,25 ppm i.a., comparado ao fungicida específico carbendazim + tebuconazole, em todas as cultivares testadas (Tabela 5), especialmente na cultivar M 6410 IPRO.

Tabela 5
Valores de CL₅₀ e CL₉₅ dos fungicidas para inibição, in vitro, da germinação de uredosporos de Phakopsora pachyrhizi, provenientes do município de Arthur Nogueira, SP, em cultivares de soja de segunda época, meados de novembro, safra 2016/2017.

Cultivares	Equações de ajustes	R2	ppm i.a. (CL50)	ppm i.a. (CL95)
BMX Potência RR
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,8959\mathrm{x} + 5,6779$	0,8677	0,43	3,21
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,9065\mathrm{x} + 6,1532$	0,8885	0,24	1,81
M 6410 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,5091\mathrm{x} + 5,4857$	0,8306	0,28	1,93
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,9564\mathrm{x} + 6,0796$	0,8744	0,12	1,25
NS 7200 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,5827\mathrm{x} + 5,8379$	0,9351	0,29	3,23
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,693\mathrm{x} + 6,4046$	0,9089	0,14	1,37

Tabela 6
Valores de CL₅₀ e CL₉₅ dos fungicidas para inibição in vivo da severidade dos sintomas ocasionados por Phakopsora pachyrhizi. provenientes do município de Arthur Nogueira, SP, em cultivares de soja de segunda época, meados de novembro, safra 2016/2017.

Cultivares	Equações de ajustes	R2	ppm i.a. (CL50)	ppm i.a. (CL95)
BMX Potência RR
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,3293\mathrm{x} + 4,0727$	0,895	4,98	84,37
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,9804\mathrm{x} + 3,9264$	0,8806	3,48	23,45
M 6410 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,4805\mathrm{x} + 3,6907$	0,909	7,66	98,19
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,9555\mathrm{x} + 4,0042$	0,8905	3,23	22,27
NS 7200 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,403\mathrm{x} + 3,7584$	0,8645	7,67	113,21
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,8824\mathrm{x} + 4,2589$	0,9157	2,47	18,4

Blum (²) determinou a sensibilidade in vitro de quatro fungicidas do grupo das estrobilurinas e sete fungicidas do grupo dos inibidores da desmetilação, sobre a germinação e sobre o comprimento do tubo germinativo dos uredosporos de P. pachyrhizi. Para a variável inibição da germinação dos uredosporos, a CI₅₀ para tebuconazole, respectivamente, na primeira e na segunda repetição do experimento, foi de 0,008 e 0,005 mg L^-1. Para inibição do comprimento do tubo germinativo a CI₅₀ foi de 0,04 e 0,06 mg L^-1. Esses dados são importantes no monitoramento de sensibilidade dos fungicidas, em regiões onde o uso é bastante intenso.

Polloni et al. (²³), ao estudarem populações de P. pachyrhizi, oriundas de Uberlândia/MG e Chapadão do Sul/MS, verificaram que os fungicidas multissítios clorotalonil, mancozeb e oxicloreto de cobre apresentaram valores de EC₅₀ variando de 10-100 ppm, para ambas as populações. Portanto, o resultado reforçou mais uma vez a importância do uso de multissítio nos programas de aplicação, com os fungicidas sistêmicos ou misturas, sendo importante como estratégias de anti-resistência.

Ao analisar as três cultivares da 3ª época, pode-se verificar que tanto o carbendazim + tebuconazole como clorotalonil tiveram ação inibitória sobre a germinação dos uredosporos (Tabelas 7 e 8). Além disso, novamente foi observado que o fungicida à base de clorotalonil apresentou maior fungitoxicidade in vitro do que o fungicida carbendazim + tebuconazole, com valores de CL₅₀ = 0,19 ppm i.a. e CL₉₅ = 2,06 ppm i.a. (Tabela 7) e com valores in vivo de CL₅₀ = 2,11 ppm i.a. e CL₉₅ = 17,83 ppm i.a. (Tabela 8) na cultivar de soja NS 7300 IPRO. Estes resultados demonstram haver diferença de resposta entre as cultivares de soja.

Tabela 7
Valores de CL₅₀ e CL₉₅ dos fungicidas para inibição, in vitro, da germinação de uredosporos de Phakopsora pachyrhizi, provenientes do município de Arthur Nogueira, SP, em cultivares de soja de terceira época, meados de dezembro, safra 2016/2017.

Cultivares	Equações de ajustes	R2	ppm i.a. (CL50)	ppm i.a. (CL95)
Desafio RR
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,5316\mathrm{x} + 5,8532$	0,9469	0,44	3,32
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,8793\mathrm{x} + 5,66$	0,8505	0,27	3,26
NS 7300 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,451\mathrm{x} + 5,6289$	0,8379	0,36	4,97
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,6099\mathrm{x} + 6,1339$	0,9096	0,19	2,06
M 7739 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,5198\mathrm{x} + 5,3025$	0,7719	0,63	7,58
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,884\mathrm{x} + 5,7771$	0,9104	0,38	2,87

Tabela 8
Valores de CL₅₀ e CL₉₅ dos fungicidas para inibição in vivo da severidade dos sintomas ocasionados por Phakopsora pachyrhizi, provenientes do município de Arthur Nogueira, SP, em cultivares de soja de terceira época, meados de dezembro, safra 2016/2017.

Cultivares	Equações de ajustes	R2	ppm i.a. (CL50)	ppm i.a. (CL95)
Desafio RR
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,331\mathrm{x} + 3,9896$	0,8723	5,74	98,01
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,857\mathrm{x} + 4,2173$	0,8939	2,34	20,16
NS 7300 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,4124\mathrm{x} + 3,766$	0,8745	7,47	108,35
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,7695\mathrm{x} + 4,426$	0,8946	2,11	17,83
M 7739 IPRO
carbendazim + tebuconazole	$\mathrm{y} = 1,7889\mathrm{x} + 3,4571$	0,9735	7,28	60,15
clorotalonil	$\mathrm{y} = 1,8702\mathrm{x} + 3,9124$	0,9371	3,81	28,73

Juliatti et al. (¹⁷) ao estudarem duas populações de P. pachyrhizi, procedentes de Uberlândia-MG e Chapadão do Sul-MS, verificaram que o fungicida multissítio clorotalonil apresentou menores valores em folhas destacadas, na população de Chapadão do Sul, EC₅₀ = 0,009 mg L^-1 e EC₉₅ = 5,01 mg L^-1, enquanto em Uberlândia os valores foram EC₅₀ = 0,13 mg L^-1 e EC₉₅ = 6,50 mg L^-1.

Xavier et al. (²⁸) identificaram que houve variação na DE₅₀ no monitoramento realizado em diversas regiões do País, durante as safras 2009, 2010 e 2011, indicando a existência de populações com diferentes níveis de sensibilidade aos IDMs no campo, em virtude da extensa época de semeadura da soja e das aplicações frequentes de fungicidas na cultura. Para tebuconazole, os valores da DE₅₀ variaram de 0,001 a 1,49 ml L^-1, com medianas de 0,22 ml L^-1, 0,25 mg L^-1 e 0,23 mg L^-1, nas safras 2008/2009, 2009/2010 e 2010/2011, respectivamente.

O fungicida multissítio clorotalonil foi mais fungitóxico in vitro e in vivo que o fungicida específico carbendazim + tebuconazole para os uredosporos de P. pachyrhizi; em todas as coletas referentes, independente das safras e épocas de semeadura. A partir dos testes in vivo e in vitro, há indicação de haver diferença de resposta entre as cultivares de soja para o fungicida multissítio clorotalonil e sítio-específico carbendazim + tebuconazole.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos o apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil CAPES) - Código de Financiamento 001.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  28 Mar 2022
• Data do Fascículo
  Oct-Dec 2021

Histórico

• Recebido
  05 Maio 2021
• Aceito
  04 Out 2021