A dieta alimentar da presa Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) pode afetar o desenvolvimento do predador Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae)?

Can the diet of the prey Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) affect the development of the predator Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae)?

Resumos

Inimigos naturais são importantes para o controle de pragas em culturas agrícolas e florestais. A criação de insetos predadores em biofábricas deve ser de baixo custo para serem utilizados em programas de Manejo Integrado de Pragas (MIP). O objetivo deste trabalho foi avaliar o desenvolvimento de Podisus nigrispinus Dallas, 1851 (Heteroptera: Pentatomidae), alimentado com larvas de Tenebrio molitor Linnaeus, 1758 (Coleoptera: Tenebrionidae), criadas com as seguintes dietas: farelo de trigo, ração triturada ou peletizada para aves poedeiras e fubá de milho. Foram obtidos os parâmetros de desenvolvimento e reprodução necessários para calcular a tabela de vida do predador. Os parâmetros da tabela de vida revelaram crescimento populacional em todos os tratamentos. No entanto, a taxa líquida de reprodução (Ro) de P. nigrispinus foi menor quando alimentados com larvas de T. molitor criadas com fubá de milho, mostrando ser a alimentação menos adequada para esse predador. Por proporcionar maior número total de ovos, o farelo de trigo constituiu a melhor dieta para P. nigrispinus. Estudos sobre dietas de presas alternativas são importantes, pois podem favorecer a nutrição de inimigos naturais e, consequentemente, melhorar o desempenho das criações massais em laboratório.

Biologia; criação massal; controle biológico; inimigos naturais; nutrição de insetos

Natural enemies are important for controlling pests in agricultural and forestry culture. The reproductions of predatory insects in biofactories should have low cost to be used in Integrated Pest Management Program (IPM). The objective of this study was to evaluate the development of Podisus nigrispinus Dallas, 1851 (Heteroptera: Pentatomidae) fed with Tenebrio molitor Linnaeus, 1758 (Coleoptera: Tenebrionidae). The larvae of T. molitor were created with the following diets: wheat bran, shredded or pelleted poultry feed layers and corn meal. Parameters for the development and reproduction of the P. nigrispinus were obtained. Parameters of the life table show population growth in all treatments. However, the net rate of reproduction (Ro) of P. nigrispinus was lower when they were fed with larvae of T. molitor created with corn meal, which proved to be the least adequate food for this predator. By providing a larger total number of eggs, wheat bran was the best diet for P. nigrispinus. Studies on alternative prey diets are important as they may favor the nutrition of natural enemies and, consequently, improve the performance in laboratory rearing.

Biology; biological control; insect nutrition; mass rearing; natural enemies

INTRODUÇÃO

Insetos predadores são úteis para o controle natural de herbívoros, evitando que estes se tornem pragas (INAYATet al., 2011; NEVESet al., 2010; MENEZESet al., 2012a). Podisus nigrispinus Dallas, 1851 (Heteroptera: Pentatomidae) é um percevejo encontrado em culturas florestais e agrícolas no Brasil, com eficiência em predar lepidópteros e coleópteros daninhos (TORRESet al., 2006; MOURA; GRAZIA, 2011; OLIVEIRAet al., 2011; MENEZESet al., 2012b). Este predador tem sido criado em laboratório e liberado em programas de controle biológico em culturas como o eucalipto (ZANUNCIO et al., 2002a), algodão (MEDEIROS et al., 2000), soja (FERREIRA et al., 2008) e tomate (TORRES et al., 2002).

O custo de criação de inimigos naturais é um desafio para a comercialização e uso desses insetos em programas de manejo integrado de pragas (DE BORTOLI et al., 2011). É necessário estabelecer métodos de criação massal que tenham baixo custo, fácil manutenção e que forneçam nutrição adequada às espécies utilizadas no controle biológico. O tipo de dieta, seja ela artificial ou natural, pode influenciar no desenvolvimento do predador e afetar seu desempenho reprodutivo (LEMOS et al., 2003). O percevejo predador P. nigrispinus geralmente é alimentado com larvas ou pupas de Tenebrio molitor Linnaeus, 1758 (Coleoptera: Tenebrionidae) devido ao baixo custo e fácil manutenção em laboratório (VIVANet al ., 2002). Estas podem afetar o desempenho reprodutivo deste predador, podendo ser de forma semelhante (LEMOSet al., 2003) ou superior a presas naturais, como larvas de Lepidoptera (MOREIRAet al., 1998; ESPINDULAet al., 2010) ou presas alternativas, como o bicho da seda (ZANUNCIO et al., 1994) ou larvas de mosca doméstica (JUSSELINO FILHO et al., 2001). Esta última, no entanto, pode ter custo mais baixo (DE BORTOLIet al., 2011).

Além da criação de P. nigrispinus, larvas, pupas e adultos de T. molitor podem ser utilizados na criação de outros predadores (GRUNDY et al., 2000; ZANUNCIO et al., 2004), parasitoides (ZANUNCIO et al., 2008; ANDRADE et al., 2010), pássaros (MARTINSON; FLASPOHLER, 2003), morcegos (MCCARTNEY et al., 2007), aranhas (JAPYASSÚ; JOTTA, 2005), peixes (NG et al., 2001) e lagartos (FONT; MOLINA-BORJA, 2004) e na degradação de resíduos de criatórios de aves (FISCHERet al., 2004).

Estudos sobre o potencial dos predadores no controle de pragas-chave devem priorizar sua criação massal em laboratório, para que possam ser posteriormente liberados no campo e integrados ao sistema de manejo de pragas (OLIVEIRAet al., 2004).

Tenebrio molitor é uma praga típica de farináceos. A dieta de criação de T. molitor pode influenciar o seu desenvolvimento (MORALES-RAMOS et al., 2010; 2011) e, possivelmente, o desempenho dos predadores que se alimentam desta espécie. Embora a dieta à base de farelo de trigo seja a mais utilizada para a sua criação (ZAMPERLINI et al., 1992), alguns criadores de pássaros têm usado dietas alternativas, como rações para aves poedeiras.

O objetivo deste trabalho foi avaliar, por meio de tabela de vida, o desenvolvimento de P. nigrispinus alimentado com larvas de T. molitor criadas em diferentes dietas.

MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi conduzido em câmara climatizada tipo BOD, a 25 ± 2°C, umidade relativa de 70 ± 10% e fotoperíodo de 12 horas (2000 lúmens), no Laboratório de Entomologia da Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e do Mucuri (UFVJM), Diamantina, Minas Gerais, Brasil.

Tenebrio molitor foi obtido da criação mantida no laboratório de Entomologia da UFVJM, alimentado com farelo de trigo (ZAMPERLINI,et al., 1992) e colmos de cana de açúcar (Saccharum spp. L.) ou fatias de chuchu (Sechium edule) para complementar a alimentação e suprir líquidos (FRAENKELet al., 1950).

Larvas recém-eclodidas foram transferidas para quatro bandejas plásticas com diferentes dietas, constituindo os seguintes tratamentos: T1: farelo de trigo integral (controle); T2: ração peletizada para aves poedeiras da marca Extraovo 16 Guabi^(r); T3: ração farelada para aves poedeiras da marca Posturave Guabi^(r); e T4: fubá de milho da marca Sinhá (Tabela 1). As larvas foram mantidas nesses recipientes até o último estágio, para serem utilizadas como presa para P. nigrispinus. A cada tratamento foi adicionada uma fatia de chuchu, trocada semanalmente, para fornecer umidade às larvas.

Tabela 1
Composição nutricional das dietas fornecidas a Tenebrio molitor.

Componentes	Farelo de trigo1	Ração para aves de postura (peletizada)1	Ração para aves de postura (farelada)1	Fubá de milho1
Umidade	13,50%	13,00%	13,00%	12,52%
Proteína bruta	13,00%	16,00%	17,00%	7,88%
Lipídeos	2,00%	2,50%	2,00%	3,65%
Fibra bruta	11,00%	6,00%	6,00%	1,73%
Matéria mineral	6,50%	16,00%	15,00%	1,27%
Fósforo	1,04%	0,50%	0,55%	0,06%
Cálcio	0,10%	4,20%	4,20%	0,03%
Aflatoxinas	20,00 ppb	-	-	-

• ¹
  Valores encontrados nos rótulos dos produtos.

As ninfas de P. nigrispinus utilizadas nos testes foram obtidas da criação do Laboratório de Entomologia da UFVJM. O delineamento utilizado foi o inteiramente casualizado (DIC), e os tratamentos foram constituídos por 10 repetições, com 10 ninfas cada, em potes plásticos de 500 mL. A partir do segundo estádio as ninfas foram alimentadas, diariamente, com duas larvas de T. molitor tratadas com as diferentes dietas. O fornecimento de água destilada às ninfas foi feito por um tubo de vidro, tipo anestésico.

Foram confeccionadas tabelas de vida para avaliação dos parâmetros de crescimento da população de P. nigrispinus (SOUTHWOOD,1978). Os parâmetros avaliados foram a taxa líquida de reprodução (Ro) (número de fêmeas adicionadas por fêmea durante sua vida), Ro = ∑(mx.Lx); tempo médio de geração (T) (tempo entre o nascimento dos pais e dos filhos) T = (∑mx.lx.x) / (∑mx.lx); razão infinitesimal de aumento (Rm) (taxa de aumento populacional por unidade de tempo) Rm = ln Ro/T; razão finita de aumento (λ) (número de fêmeas adicionadas à população por fêmea desse predador por unidade de tempo) λ = e ^rm; e (TD) (tempo necessário para o predador dobrar sua população em número de indivíduos) TD = ln(2) / rm (MAIAet al., 2000).

Foram avaliados os dados reprodutivos de P. nigrispinus: número de ovos por postura e por fêmea, viabilidade e período embrionário, período de pré-oviposição, oviposição e pós-oviposição, e longevidade dos adultos machos e fêmeas.

As médias dos parâmetros da tabela de vida e reprodutivos foram submetidas aos testes de Bartlett e Kolmogorov para constatação de normalidade e homogeneidade da variância e, em seguida, à análise de variância e comparação pelo teste de Tukey a 5%. Os dados foram analisados com o programa SAEG, Sistema para Análises Estatísticas, Versão 9.1, Universidade Federal de Viçosa-UFV (SAEG, 2007).

RESULTADOS

A taxa líquida de reprodução (Ro) e o tempo médio de geração (T) de P. nigrispnus foram menores com o fubá de milho, mas semelhantes para os demais tratamentos (Tabela 2).

Tabela 2
Parâmetros da tabela de vida de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) alimentado com larvas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) submetido a diferentes dietas de criação (25 ± 2°C, 70 ± 10% UR e fotoperíodo de 12 horas).

Trat¹	Ro	T	Rm	λ	TD
T1	254,6 ± 112,0a	62,2 ± 7,9a	0,09 ± 0,01a	1,09 ± 0,02a	7,9 ± 1,26a
T2	192,5 ± 57,2a	59,7 ± 6,7a	0,09 ± 0,01a	1,09 ± 0,01a	7,9 ± 0,77a
T3	178,1 ± 52,6a	54,4 ± 4,8a	0,1 ± 0,01a	1,10 ± 0,01a	7,3 ± 0,71a
T4	155,3 ± 27,6b	53,1 ± 5,8b	0,1 ± 0,01a	1,10 ± 0,01a	7,3 ± 0,74a

• Médias seguidas pela mesma letra por linha não diferem pelo teste de Tukey a p = 0,05 Ro: taxa líquida de reprodução, T: tempo médio de geração, Rm: Razão infinitesimal, ?: razão infinita de aumento populacional; TD: tempo de duplicação da população em número de indivíduos; T1: farelo de trigo integral; T2: ração peletizada para aves; T3: ração farelada para aves e T4: fubá de milho.

A razão infinitesimal (Rm), a razão finita de aumento populacional (λ) e o tempo de duplicação da população em número de indivíduos (TD) foram semelhantes e indicaram crescimento da população de P. nigrispinus em todos os tratamentos (Tabela 2).

A dieta à base de farelo de trigo proporcionou maior número total de ovos, além de maior número de posturas e período de oviposição mais longo, porém, semelhante ao da ração peletizada. Os demais parâmetros não variaram significativamente entre os tratamentos (Tabela 3).

Tabela 3
Variáveis de reprodução de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) alimentado com larvas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidade) criadas com diferentes dietas (25 ± 2°C, 70 ± 10% UR e fotoperíodo de 12 horas).

Variáveis	Farelo de trigo	Ração peletizada	Ração farelada	Fubá de milho	CV (%)
Pré-oviposição	3,87 ± 0,44a	5,50 ± 1,38a	4,00 ± 0,50a	5,12 ± 0,94a	27,03
Oviposição	63,00 ± 6,00a	45,62 ± 10,28ab	40,87 ± 6,94b	44,25 ± 8,00ab	30,43
Pós-oviposição	3,37 ± 2,47a	3,50 ± 2,25a	3,62 ± 2,13a	3,75 ± 2,06a	7,52
Número de Posturas	29,50 ± 4,88a	23,62 ± 3,22ab	20,37 ± 4,97b	18,87 ± 4,63b	24,56
N° Ovos por Postura	27,36 ± 2,56a	24,13 ± 2,40a	32,53 ± 2,28a	23,40 ± 2,01a	34,52
N° Total de Ovos	805,75 ± 154,25a	570,12 ± 107,13b	508,87 ± 109,01b	439,62 ± 99,03bb	25,23
Período embrionário	5,84 ± 0,10ab	5,87 ± 0,08a	5,90 ± 0,13a	5,65 ± 0,12b	2,47
Viabilidade dos Ovos	83,97 ± 4,90a	87,84 ± 3,67a	88,18 ± 2,06a	87,21 ± 3,27a	6,65
Longevidade das Fêmeas	76,75 ± 16,00a	57,12 ± 14,69ab	49,00 ± 7,50b	59,25 ± 14,75ab	29,75
Longevidade dos Machos	57,87 ± 17,41ab	36,62 ± 12,28b	66,62 ± 17,38a	64,25 ± 6,25a	32,48

• Médias das variáveis seguidas pela mesma letra na linha não diferem significativamente pelo teste de Tukey a 5%.

DISCUSSÃO

Tabelas de vida são importantes para estudos do ciclo de vida de inimigos naturais, pois permitem avaliar o desenvolvimento e características reprodutivas em diferentes tratamentos, constituindo um meio simples e eficiente de reduzir o volume de dados e apresentá-los de forma facilmente analisável (SOUTHWOOD, 1978). Elas podem determinar o aumento populacional das espécies ao mostrar o potencial reprodutivo de fêmeas nos diferentes tempos (MEDEIROSet al., 2000).

A qualidade da dieta oferecida às formas imaturas tem grande influência no desempenho reprodutivo de adultos de diversos predadores (FINKE, 2002; MAYNTZ et al., 2003; MICHAUD, 2000).

O teor de nutrientes na dieta de T. molitor como, caseína, glicose, colesterol, levedura, hidratos de carbono e proteínas são importantes para seu desenvolvimento (FRAENKELet al., 1950; URREJOLAet al., 2011). A menor taxa líquida de reprodução (Ro) de P. nigrispinus alimentado com larvas desenvolvidas em fubá de milho pode ser causada pelos baixos teores minerais e fibras e, principalmente, proteínas disponíveis nesta dieta (Tabela 1). Isso pode ter afetado o balanço nutricional de T. molitor, com reflexos negativos na alimentação do predador e, consequentemente, no seu desenvolvimento. Além disso, a alimentação das larvas pode influenciar a ocorrência de determinadas enzimas, como a trealase, que promove a quebra do dissacarídeo trealose liberando glicose, importante nos gastos energéticos dessa presa (LOPES; VILLELA, 1972).

DE BORTOLI et al. (2011) encontraram que a presa mais adequada para a criação de P. nigrispinus é a lagarta da cana Diatreae saccharalis Fabricius, 1794 (Lepidoptera: Crambidae), com o maior valor de Ro entre as presas testadas, inclusive T. molitor. No entanto, esses valores foram inferiores ao encontrado neste trabalho, indicando a eficiência desta presa na criação de P. nigrispinus. Este é um dos principais parâmetros de uma tabela de vida, pois permite avaliar o crescimento populacional, envolvendo os valores da fertilidade específica das fêmeas nas diferentes idades (SOUTHWOOD, 1978). Os valores de Ro revelaram crescimento populacional em todos os tratamentos. No entanto, o menor valor deste parâmetro para fubá de milho indica a não adequação desta dieta na criação da presa, visando à produção massal de percevejos predadores.

A dieta composta por fubá de milho, embora fosse a menos adequada, promoveu o menor valor para o tempo de geração (T). Este parâmetro indica o tempo decorrido desde o nascimento dos pais até o de seus descendentes, ou seja, o intervalo compreendido entre a postura de um ovo por uma fêmea de uma população até a de outro por uma fêmea procedente do primeiro, ou, ainda, o tempo médio em que uma geração é produzida (SOUTHWOOD,1978). Valores baixos deste parâmetro são desejáveis em programas de controle biológico, pois quanto menor esse valor, maior a possibilidade de se obter mais gerações anuais, o que proporciona vantagens financeiras. Já o tempo para duplicar a população (TD) foi semelhante entre os tratamentos (Tabela 2). No entanto, os parâmetros que promovem prole mais numerosa (Ro, rm e λ) são mais relevantes que os de duração em termos de aumento populacional.

Os parâmetros razão infinitesimal (rm) e a taxa finita de aumento populacional (λ) foram semelhantes entre os tratamentos. Estes resultados foram diferentes dos encontrados por DE BORTOLIet al. (2011), em que o tipo de presa fornecida (lagartas da soja, do milho ou da cana, além de T. molitor e mosca doméstica) afetou significativamente estes parâmetros. Isso pode ser devido à alimentação bem mais diversificada, envolvendo diferentes espécies.

Os períodos de pré e pós-oviposição de P. nigrispinus semelhantes nas diferentes dietas indicam que estes parâmetros são pouco afetados. Isso pode ser verificado em diversos trabalhos em laboratório (HOLTZet al., 2010; LEMOSet al., 2001) ou no campo (OLIVEIRAet al., 2002b). Ambos os períodos de pré e pós-oviposição mais curtos permitem maior alocação de energia no período de oviposição (DE BORTOLI et al., 2011), que pode ser mais longo, como observado nas dietas com farelo de trigo e ração de galinha poedeira peletizada. Em consequência deste período mais longo verificado com essas dietas, também houve maior número de posturas. Isso permite um melhor desempenho reprodutivo do predador, confirmando as suas adequações.

Não houve diferença significativa no período embrionário. Este, normalmente, é característico de cada espécie, sofrendo pouca influência de tratamentos nutricionais para sua criação, a não ser que haja diferenças bruscas na temperatura (SANTOSet al., 2004).

A viabilidade dos ovos foi semelhante entre os tratamentos. No entanto, este parâmetro normalmente é bastante sensível à alimentação das formas imaturas (EVANGELISTA JÚNIORet al., 2004; FREITASet al., 2006; HOLTZet al., 2009; OLIVEIRA et al., 2002a; VACARIet al., 2007), especialmente se houver ganho de peso de adultos (ZANUNCIO et al., 2002b).

O número de posturas de P. nigrispinus no tratamento farelo de trigo foi maior que o encontrado em outros trabalhos que utilizaram T. molitor (larva ou pupa) como presa para esse predador. No entanto, os demais tratamentos apresentaram valores semelhantes aos observados nesses trabalhos (OLIVEIRAet al., 2004; FREITAS et al., 2006; CASTRO et al., 2012). O número de ovos por postura de P. nigrispinus foi semelhante entre os tratamentos, e o mesmo foi observado em trabalhos em que T. molitor foi presa desse predador (OLIVEIRA et al., 2004; FREITAS et al., 2006; CASTRO et al., 2012), ou com A. gemmatalis como presa (MATOS NETOet al., 2002). O número de ovos por fêmea de P. nigrispinus, em todos os tratamentos, foi superior aos valores observados em outros trabalhos que utilizaram essa mesma presa (OLIVEIRAet al., 2004; FREITASet al., 2006; DE BORTOLIet al., 2011).

O maior número de ovos por fêmea com o farelo de trigo pode ser devido ao desenvolvimento diferenciado dos ovários desse predador, em relação à dieta da presa consumida (LEMOSet al., 2005). Segundo esses autores, fêmeas de P. nigrispinus alimentadas com dieta artificial apresentaram menor período de oviposição, menor número de posturas, ovos por postura e número de ovos por fêmea. Do contrário, ao se alimentar de larvas de Alabama argillacea Hubner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae), M. domestica ou T. molitor foram obtidos bons resultados de reprodução. Neste caso, o tipo de presa, ou dieta artificial, afetou o desenvolvimento e a morfometria dos ovaríolos das fêmeas de P. nigrispinus. Fêmeas tratadas com as presas apresentaram ovaríolos com grande número de ovócitos em avançado ou intermediário estágio de desenvolvimento. Já as fêmeas alimentadas com a dieta artificial podem apresentar ovários atrofiados e ovaríolos sem ovócitos (LEMOSet al., 2006). Portanto, o tipo de dieta do predador pode afetar seus órgãos de reprodução.

A semelhança da longevidade entre machos e fêmeas de P. nigrispinus alimentados com T. molitor indica que a fonte nutricional dessa presa não influência essa variável reprodutiva. Porém, a diversificação das espécies de presas como alimentos para P. nigrispinus pode influenciar em sua longevidade, como verificado em OLIVEIRA et al., (2004).

Informações sobre a constituição de dietas de presas oferecidas para criações de predadores têm sido estudadas nos últimos anos (FINKE, 2002; MICHAUD, 2000; OONINCX; DIERENFELD, 2012). Estes dados fornecem bases para a formulação e/ou adequação das dietas oferecidas, com o intuito de otimizar o desenvolvimento e adaptação dessas criações em laboratório.

CONCLUSÃO

A presa T. molitor, alimentada com todas as dietas, promoveu o crescimento da população de P. nigrispinus. Larvas de T. molitor alimentadas com fubá de milho não se mostraram adequadas para a criação de P. nigrispinus. A ingestão de larvas alimentadas com farelo de trigo proporcionou maior número total de ovos em fêmeas de P. nigrispinus, sendo esta dieta indicada para a criação da presa desse predador. Há necessidade de estudos mais detalhados sobre ecologia nutricional de presas alternativas. Isso permite aumentar a produção de criações massais de percevejos predadores para uso em programas de controle biológico.

AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnólogico (CNPq), à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo apoio financeiro.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Jul-Sep 2014

Histórico

• Recebido
  19 Nov 2012
• Aceito
  16 Fev 2014