INTERAÇÃO INTERESPECÍFICA ENTRE O PARASITOIDE TELENOMUS REMUS NIXON (HYMENOPTERA: SCELIONIDAE) E O PREDADOR DORU LUTEIPES SCUDDER (DERMAPTERA: FORFICULIDAE) SOBRE OVOS DE SPODOPTERA FRUGIPERDA (J.E. SMITH) (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE)

INTERACTION BETWEEN TELENOMUS REMUS NIXON (HYMENOPTERA: SCELIONIDAE) AND DORU LUTEIPES SCUDDER (DERMAPTERA: FORFICULIDAE) ON SPODOPTERA FRUGIPERDA (J.E. SMITH) (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) EGGS

RESUMO

Este trabalho teve por objetivo verificar a interação entre o parasitoide Telenomus remus e o predador Doru luteipes. Para tanto, posturas deS. frugiperda parasitadas porT. remus foram ofertadas a D. luteipes e ovos de D. luteipes foram ofertados a T. remus. Essa oferta levou em consideração diferentes fases do desenvolvimento embrionário do parasitoide e do predador. Constatou-se que quando as posturas de S. frugiperda foram expostas primariamente a T. remus. D. luteipes as consumiu, mas somente até o terceiro dia após o parasitismo.T. remus parasitou ovos deD. luteipes com até 48h de desenvolvimento embrionário, mas apenas quando as fêmeas do predador estavam ausentes. Diante disso, a interação intraguilda parece não ser um fator importante de regulação populacional destas espécies.

PALAVRAS-CHAVE
Competição intraguilda; controle biológico; inimigos naturais; comportamento; predação

ABSTRACT

This work aimed at evaluating the interaction between Telenomus remus andD. luteipes. S. frugiperda eggs previously parasitized by T. remus were offered to D. luteipes and D. luteipes eggs were offered to T. remus. To study the influence of different embryonic development stages of the parasitoid, we offered S. frugiperda previously parasitized eggs at different embryonic development stages to the predator. And we offered predator eggs at different embryonic development stages to the parasitoid. The behavior of insects was observed. When S. frugiperda eggs were exposed to T. remus previously, D. luteipes eat the eggs until three days after parasitism. T. remus parasitized D. luteipes eggs until 48h they were laid, but only when predator females were absent.

KEY WORDS
Behavior; biological control; intraguild competition; natural enemies; predation

Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Scelionidae) é um eficiente parasitoide de ovos de lepidópteros ( CAVE, 2000) e tem sido utilizado com sucesso em diversos países no controle de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) (ROA, 1999; FERRER, 2001). O fato de parasitar ovos da lagarta-do-cartucho, localizados nas camadas internas ( BUENO et al., 2008), lhe confere a vantagem sobre outros parasitoides de ovos, pois pode alcançar integralmente a massa de ovos não permitindo assim a eclosão de lagartas do hospedeiro.

No Brasil, T. remus foi introduzido há mais de 20 anos (PEDRASI; PARRA, 1986), mas ainda não foi estabelecido programa de controle biológico de S. frugiperda utilizando este parasitoide. Tampouco se sabe qual o impacto das liberações do parasitoide sobre o agroecossistema e quais as relações intraguilda estabelecidas com os agentes de controle biológico, principalmente os nativos.

O processo de competição interespecífica pode afetar adversamente o crescimento e a sobrevivência das populações envolvidas e até fazer com que uma espécie substitua a outra ou a force a se deslocar para outro ambiente ou utilizar outro alimento (ODUM, 1988; ARIM; MARQUET, 2004). Portanto, o estudo das relações interespecíficas existentes em uma comunidade é de fundamental importância para a implantação de programas de controle biológico de pragas, já que tais relações podem abrir caminho para o favorecimento de parasitoides e predadores em estratégias de manejo integrado de pragas (VILELA; PALLINI, 2002).

Como um dos mais conhecidos inimigos naturais da lagarta-do-cartucho é a tesourinha Doru luteipes Scudder (Dermaptera: Forficulidae), que se trata de um predador generalista e importante agente de controle biológico no milho (CRUZ; OLI-VEIRA, 1997), objetivou-se com, este estudo, verificar a interação entre o parasitoide T. remus e o predador D. luteipes de forma a elucidar aspectos comportamentais das espécies sobre ovos de S. frugiperda.

O experimento de competição interespecífica foi conduzido com 3 tratamentos que consistiram em: 1) ovos de S. frugiperda parasitados por T. remus e ofertados a D. luteipes; 2) ovos de D. luteipes ofertados a T. remus sem a presença da fêmea de D. luteipes; 3) ovos de D. luteipesofertados a T. remus com a presença da fêmea de D. luteipes.

Posturas de S. frugiperda(com 50 ovos)parasitadas por T. remus foram ofertadas a D. luteipes em placas de Petri (5 cm de diâmetro), contendo um chumaço de algodão umedecido com água destilada. Foram utilizados 20 adultos (10 machos e 10 fêmeas) com idade máxima de 20 dias e mantidos por 24h em jejum. Cada placa conteve apenas um adulto de D. luteipes e uma postura.

Os ovos de D. luteipes foram ofertados a T. remus utilizando-se tubos de vidro (8 cm de altura X 2 cm de diâmetro) contendo uma fêmea do parasitoide (sem experiência de oviposição e < 24h de idade). Os parasitoides utilizados (20 por tratamento) foram alimentados com mel. Também foram ofertados ovos de D. luteipes a T. remus com a presença da fêmea deD. luteipes, utilizando-se os mesmos padrões descritos anteriormente, trocando-se tubos de vidro por placas de Petri (5 cm de diâmetro).

Foi permitido aos parasitoides e aos predadores que permanecessem em contato com as posturas por 24h. Em seguida, as posturas ofertadas aos parasitoides foram retiradas, acondicionadas em novos tubos mantidos em câmara climatizada (25 ± 1° C, UR 70 ± 10%, fotofase 12h) até a emergência dos descendentes. As posturas ofertadas aos predadores foram levadas ao microscópio estereoscópico e avaliadas quanto ao número de ovos predados.

Com o intuito de verificar a influência do desenvolvimento embrionário do parasitoide no comportamento do predador e vice-versa, o procedimento descrito acima foi repetido diariamente.

Tabela 1
Porcentagem de parasitismo de Telenomusremus sobre de ovos de Doru luteipes, com e sem a presença da fêmea do predador, e número de ovos de Spodoptera frugiperda parasitados por Telenomus remus consumidos por D. luteipes (média ± EPM).

Desenvolvimento embrionário	T. remus sobre ovos de D. luteipes com a presença da fêmea	T. remus sobre ovos de D. luteipes sem a presença da fêmea	D. luteipes sobre ovos de S. frugiperda parasitados por T. remus
1 dia	0,00 ± 0,00	10,21 ± 1,15 a	36,41 ± 5,46 a
2 dias	0,00 ± 0,00	4,67 ± 0,98 b	25,99 ± 7,82 a
3 dias	0,00 ± 0,00	0,00 ± 0,00 c	21,65 ± 3,11 a
4 dias	0,00 ± 0,00	0,00 ± 0,00 c	0,00 ± 0,00 b
5 dias	0,00 ± 0,00	0,00 ± 0,00 c	0,00 ± 0,00 b
6 dias	-	-	0,00 ± 0,00 b
7 dias	-	-	0,00 ± 0,00 b
8 dias	-	-	0,00 ± 0,00 b
9 dias	-	-	0,00 ± 0,00 b
10 dias	-	-	0,00 ± 0,00 b
11 dias	-	-	0,00 ± 0,00 b

• Médias seguidas pela mesma letra, na coluna, nao diferem entre si pelo Teste de Tukey (P < 0,05).

Utilizaram-se posturas deS. frugiperda parasitadas por T. remus e ovos de D. luteipes, mas, a cada dia, em fase mais avançada de desenvolvimento embrionário. O experimento foi conduzido por 12 dias com ovos parasitados ofertados a D. luteipes e por 5 dias com ovos de D. luteipes ofertados a T. remus.

Ainda, a avaliação da atividade dos insetos utilizados neste estudo foi registrada utilizando-se câmera filmadora acoplada a microscópio estereoscópico e videocassete. Foram realizadas observação e filmagem de cada inseto (que constituiu uma repetição) por 60 minutos e foi cronometrado o tempo de oviposição de cada fêmea de T. remus em 5 ovos de D. luteipes. Além disso, foram também cronometrados o tempo que cada fêmea de T. remuslevou para encontrar a postura do predador a partir de sua liberação na placa de Petri (tempo de busca), o tempo gasto por T. remusentre o encontro com o ovo e o início da primeira oviposição e o tempo entre o final da primeira oviposição e o início da segunda.

Os dados foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo Teste de Tukey (P = 0,05), utilizando-se o programa ESTAT (UNESP, Jaboticabal, SP).

Verificou-se que D. luteipes alimenta-se de posturas de S. frugiperda parasitadas por T. remus somente até 3 dias após o parasitismo (Tabela 1). JáT. remus parasita ovos de D. luteipes com até 48h de desenvolvimento embrionário (Tabela 1), mas apenas quando as fêmeas do predador não estão presentes.

Fêmeas de T. remus levaram aproximadamente 50 minutos para encontrarem os ovos de D. luteipes (Tabela 2) e, aparentemente, este encontro deu-se ao acaso. Quando as fêmeas do predador não estavam presentes, T. remus caminhava sobre os ovos e os tocava com as antenas (“tamborilava”), examinandoos. A fêmea de T. remus então introduzia o ovipositor no ovo e mantinha-se imóvel por alguns segundos.

Tabela 2
Tempos (média ± EPM) relacionados ao comportamento de oviposição de Telenomus remus sobre ovos de Doru luteipes.

Comportamento	Com a presença da fêmea de D. luteipes	Sem a presença da fêmea de D. luteipes
Tempo para encontrar o primeiro ovo (min)	48,59 ± 12,34 a	54,31 ± 18,65 a
Tempo para o início da primeira oviposiçao (min)	-	2,28 ± 0,72
Tempo de cada oviposiçao (s)	-	57,19 ± 12,7

• Médias seguidas pela mesma letra, na linha, nao diferem entre si pelo Teste de Tukey (P < 0,05).

Em seguida, iniciava a oviposição, com uma série de movimentos: comprimindo o abdome, abaixando e levantando as antenas rapidamente e realizando movimentos de “vai e vem” com a cabeça. Ao final da oviposição a fêmea retirava o ovipositor e passava por diversas vezes o abdome e o ovipositor sobre o ovo utilizado.

No entanto, quando as fêmeas de D. luteipes estavam presentes a oviposição não ocorreu. Toda vez que o parasitoide se aproximava dos ovos, a fêmea do predador imediatamente afastava-o com um movimento brusco de suas antenas.

T. remus é conhecido por parasitar ovos de lepidópteros, especialmente de noctuídeos (CAVE, 2000), mas até o momento não são conhecidos relatos de parasitismo deste inimigo natural em outras ordens de insetos. Devido ao fato dos parasitoides Scelionidae apresentarem número restrito de hospedeiros, os estímulos químicos são de extrema importância para esses insetos (VINSON, 1998). Substâncias voláteis provenientes das fêmeas (CARNEIRO, T. R. dados não publicados) e depositadas sobre os ovos de S. frugiperda (FARIA, 2001) atraem T. remus. Logo, a ausência de tais compostos pode ter prejudicado o processo de busca por hospedeiros e fez com que o parasitoide não fosse atraído para os ovos de D. luteipes.

Quando são ofertados a T. remus ovos de S. frugiperda em recipientes com o mesmo tamanho daqueles utilizados neste estudo, o parasitoide demora em média 4 minutos para localizar o hospedeiro (CARNEIRO , 2005). Já para localizar os ovos de tesourinha este tempo foi muito superior (aproximadamente 50 minutos) e as taxas de parasitismo muito baixas. Além disso, ao observar as fêmeas percebeuse que os encontros com os ovos pareciam meramente ocasionais.

Logo, acredita-se que, em situações de campo, a possibilidade que T. remusseja atraído e parasite ovos de D. luteipes é muito pequena. Pois, mesmo que o parasitoide fosse atraído, encontraria também as fêmeas de D. luteipes, que apresentam cuidado parental (PASINI et al., 2007) e no campo sempre estão junto aos seus ovos.

A possibilidade que a presença de D. luteipes inviabilize o estabelecimento de T. remus também parece pequena, pois, no presente estudo, as tesourinhas não se alimentaram de ovos deS. frugiperda quando estes estavam parasitados por T. remus há mais de 3 dias. De acordo com GERLING (1972), com 72 horas de desenvolvimento embrionário, a larva de T. remus encontra-se no segundo ínstar, é móvel e ocupa quase todo o ovo.

Fêmeas de T. remus marcam o ovo do hospedeiro externamente logo após a oviposição (GERLING; SCHWARTZ, 1974). Mas, aparentemente, tal marcação não é percebida por D. luteipes, que somente evita os ovos parasitados com desenvolvimento embrionário adiantado. É comum que predadores consumam ovos e lagartas parasitadas, o que pode desencadear um impacto sobre a população de parasitoides, assim como parasitoides podem ovipositar em ovos de predadores e levar suas populações ao declínio (ROSENHEIM et al., 1995). Além disso, quando predadores evitam ovos parasitados, isso obviamente reduz suas possibilidades de alimentação. Mas, aparentemente, entre T. remus eD. luteipes essa possibilidade é remota, pois, mesmo que T. remus parasitasse um grande número de ovos de S. frugiperda, o predador poderia manter-se com presas alternativas, já que se trata de um generalista.

Estudos envolvendo outros parasitoides e predadores deS. frugiperda devem ser desenvolvidos, assim como experimentos em campo devem ser conduzidos para que seja verificado o real impacto de possíveis liberações de T. remus sobre as populações dos inimigos naturais nativos.

REFERÊNCIAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Out 2020
• Data do Fascículo
  Jan-Mar 2010

Histórico

• Recebido
  23 Set 2008
• Aceito
  08 Out 2009