LEVANTAMENTO E IDENTIFICAÇÃO DE PARASITÓIDES DE DÍPTEROS MINADORES EM PLANTAS DE CRESCIMENTO ESPONTÂNEO EM POMAR ORGÂNICO DE CITROS EM MONTENEGRO, RS, BRASIL

IDENTIFICATION OF PARASITOIDS OF DIPTEROUS LEAFMINERS PRESENT IN SPONTANEOUS VEGETATION IN AN ORGANIC CITRUS ORCHARD IN MONTENEGRO, RS, BRAZIL

RESUMO

Este trabalho teve como objetivos realizar o levantamento e a identificação dos parasitóides associados aos dípteros minadores presentes na vegetação de crescimento espontâneo, em pomar orgânico de citros, e verificar se estes parasitóides são os mesmos relatados para o minador-dasfolhas-dos-citros (Phyllocnistis citrella). O trabalho foi conduzido em Montenegro, RS, em um pomar de tangoreiro Murcott. Realizaram-se amostragens quinzenais, de maio de 2003 a maio de 2004, coletando-se em cada ocasião 60 unidades de amostra. Cada unidade era constituída de todas as folhas com minas contidas na área delimitada por um aro de 0,28 m², que era jogado na linha e na entrelinha de 30 árvores sorteadas.No laboratório as folhas foram mantidas, individualmente, em placas de Petri até a emergência dos parasitóides ou das moscas. Foram registradas 15 espécies de microimenópteros: sete de Eulophidae (Closterocerus coffeellae Ihering, Closterocerus sp., Chrysocharis tristis Hansson, Chrysocharis vonones Walker, Chrysocharis sp. 1, Chrysocharis sp. 2 e Neochrysocharis sp.), sete de Braconidae (Opius sp. 1, Opius sp. 2, Opius sp. 3, Opius sp. 4, Opius sp. 5, Centistidea sp. 1, Centistidea sp. 2) e uma de Figitidae, (Agrostocynips clavatus, Díaz). De acordo com os resultados, verificou-se que algumas espécies registradas no estudo pertencentes aos gêneros Closterocerus, Chrysocharis e Neochrysocharis são relatadas como parasitóides de P. citrella.

PALAVRAS-CHAVE
Inimigos naturais; Diptera; produção orgânica; Agromyzidae

ABSTRACT

The present study was aimed to survey and identify the parasitoids associated to dipterous leafminers occurring on spontaneous growing plants in an organic citrus orchard and to verify if these parasitoid species are the same ones reported for the citrus leafminer (Phyllocnistis citrella).The work was carried out in Montenegro, state of Rio Grande do Sul, Brazil, in a Murcott orchard. Fortnightly samplings, from May/2003 to May/2004, were carried out. On each occasion, 60 sampling units were collected. Each sampling unit consisted of all leaves with mines contained in an area delimited by a 0.28 m² frame, thrown in and between lines aside each one of 30 randomly selected trees. In the laboratory, the leaves were kept individually in Petri dishes until the emergence of parasitoids or flies. Fifteen species of hymenopterous were registered encompassing: Eulophidae (Closterocerus coffeellae Ihering, Closterocerus sp., Chrysocharis sp. 1, Chrysocharis sp. 2, Chrysocharis tristis Hansson, Chrysocharis vonones Walker and Neochrysocharis sp.); Braconidae (Opius sp. 1, Opius sp. 2, Opius sp. 3, Opius sp. 4, Opius sp. 5, Centistidea sp. 1 and Centistidea sp. 2) and Figitidae (Agrostocynips clavatus, Díaz). According to the results, some species registered in the study, of the genera Closterocerus, Chrysocharis and Neochrysocharis, are reported parasitizing P. citrella.

KEY WORDS
Natural enemies; Diptera; organic production; Agromyzidae

INTRODUÇÃO

As plantas de crescimento espontâneo nos agroecossistemas têm importante papel no controle da erosão, na conservação da umidade e acúmulo de matéria orgânica no solo, na preservação da fauna, da flora, além da preservação de espécies de insetos benéficos (GLIESMANN et al., 1981). No controle biológico, a importância das plantas espontâneas num agroecossistema já havia sido apontada por VAN EMDEN (1964) como fonte alternativa de presas ou de hospedeiros, pólen, néctar e refúgios para inimigos naturais.

O minador-das-folhas-dos-citros, Phyllocnistis citrella (Stainton, 1856) (Lepidoptera: Gracillariidae), é uma importante praga da citricultura no Brasil. Os himenópteros parasitóides são os principais agentes de controle biológico de P. citrella (PENTEADO-DIAS et al., 1997). Segundo GRAVENA (1996) e VERDÚ (1996), estes parasitóides podem ter como hospedeiros outros minadores que atacam plantas de crescimento espontâneo presentes em cultivos próximos aos citros.

Diptera é a segunda ordem em número de espécies com hábito minador, com destaque para a família Agromyzidae com representantes nos gêneros Liriomyza Mik e Agromyza Fallén (HESPENHEIDE, 1991; BYERS, 2002; CARLETTI, 2004). Várias espécies de agromizídeos estão associadas a plantas cultivadas (GALLO et al., 2002), sendo que muitas podem ser pragas secundárias em outras culturas e atacar plantas espontâneas (BYERS, 2002). Entretanto, no Brasil, poucos estudos têm sido desenvolvidos, especialmente com dípteros que se desenvolvem em plantas de crescimento espontâneo.

Parasitóides associados a moscas minadoras em diferentes regiões têm sido relatados; nos Estados Unidos da América, SCHUSTER et al. (1991) encontraram os Braconidae Opius dissitus Muesebeck, O. bruneipes Gahan e O. mandibularis Gahan parasitando Liriomyza spp. PATEL et al. (2003) verificaram o Eulophidae Diglyphus intermedius (Girault) sobre L. trifolli (Burgess); em Cuba, LEÓN et al. (2000) registraram Diglyphus sp. associado a Liriomyza sp.; na Argentina, VALLADARES; SALVO (2001) constataram 29 espécies de Agromyzidae e 46 espécies de himenópteros parasitóides; no Brasil, PEREIRA et al. (2002) observaram os Braconidae Opius sp. parasitando L. huidobrensis (Blanchard); no Canadá, VENETTE et al. (2003) relataram Diglyphus spp. sobre várias espécies de Liriomyza e, na Colômbia, CURE; CANTOR (2003) observaram D. begini (Ashmead) associado a L. huidobrensis.

O conhecimento tanto sobre dípteros minadores quanto de seus parasitóides é ainda escasso e voltado especialmente para espécies que se desenvolvem em plantas de importância agrícola. Tendo em vista que a manutenção da vegetação espontânea, especialmente em pomares, é uma prática que vem sendo amplamente adotada, cabe a investigação sobre o seu potencial como reservatório de inimigos naturais. De acordo com PARRA et al. (2002) a utilização de práticas que favoreçam a ação de agentes de mortalidade natural de pragas nos agroecossistemas é de extrema importância, principalmente pela manipulação do ambiente, de modo a preservar e/ou aumentar as populações de inimigos naturais. Neste sentido, o presente estudo teve como objetivos realizar o levantamento e a identificação dos parasitóides associados aos dípteros minadores presentes na vegetação de crescimento espontâneo em um pomar orgânico de citros e verificar se estes parasitóides são os mesmos relatados para o minador-das-folhas-dos-citros (Phyllocnistis citrella), a fim de estabelecer estratégias de controle deste minador.

MATERIAL E MÉTODOS

O trabalho foi desenvolvido no Município de Montenegro (29° 68’S e 51° 46’O), localizado no Vale do Rio Caí, RS. O estudo foi desenvolvido em um pomar do híbrido tangor Murcott (Citrus sinensis L. Osbeck x Citrus reticulata Blanco), com área de 0,6 ha, espaçamento entre plantas de 3,5 m e entrelinhas de 5 m, com cerca de 370 plantas e 12 anos de idade.

Quinzenalmente, de maio de 2003 a maio de 2004, foram realizadas amostragens na vegetação espontânea presente entre as plantas de citros e nas entrelinhas, em 30 pontos sorteados. Em cada ponto recolheu-se uma unidade de amostra na linha e outra na entrelinha, num total de 60 unidades por ocasião. Cada unidade consistiu de todas as folhas com minas das plantas presentes num círculo de 0,28 m², delimitado por um aro de pvc com 60 cm de diâmetro, adaptação feita do método do quadrilátero, proposto por SOUTHWOOD (1978).

As plantas atacadas por minadores foram retiradas com auxílio de uma pá de jardineiro. Quando não era possível retirar toda a planta, ramos foram recolhidos com uma tesoura de poda. As plantas e/ou ramos foram colocados, individualmente, em sacos plásticos identificados, os quais foram transportados até o laboratório em caixa de isopor contendo termogel.

No laboratório as folhas foram examinadas em estereomicroscópio, registrando-se o número de larvas e/ou pupas de dípteros minadores. As folhas foram acondicionadas em placas de Petri de 9 cm de diâmetro e 1,5 cm de altura e/ou em caixas gerbox de 11,2 cm de diâmetro e 3,4 cm de altura, mantidas em câmara climatizada (fotofase de 12 horas, 25° C ± 1° C) até a emergência dos adultos de minadores e/ou de parasitóides. Para manter a turgidez das folhas, seus pecíolos foram envolvidos por um chumaço de algodão que era umedecido diariamente.

Os parasitóides e os dípteros emergidos foram conservados individualmente em recipientes do tipo “eppendorf” contendo álcool etílico hidratado a 92,8° o qual foi diluído a 70% de água.

A identificação das famílias dos parasitóides foi efetuada com o auxílio da chave dicotômica de GAULD; HANSON (1995) e a identificação em nível genérico e/ou específico foi feita por especialistas, assim como os exemplares de dípteros. À exceção dos exemplares retidos pelos especialistas, todos os exemplares de dípteros minadores e de parasitóides obtidos foram depositados na coleção de referência do Departamento de Fitossanidade, Faculdade de Agronomia, da UFRGS.

A comunidade de parasitóides associada aos dípteros minadores foi descrita pela riqueza de espécies, número absoluto e freqüência relativa de cada espécie.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram obtidas 15 espécies de himenópteros parasitóides (134 indivíduos), distribuídas em três famílias, associadas à fase larval ou pupal de onze espécies de dípteros minadores (Tabela 1).

Tabela 1
Parasitóides emergidos e dípteros minadores amostrados em vegetação espontânea em pomar de tangoreiro Murcott, no município de Montenegro, RS (maio de 2003 a maio de 2004).

Família e espécie (número de exemplares emergidos) de parasitóides	Díptero minador Família e Espécie
EULOPHIDAE	AGROMYZIDAE
Closterocerus coffeellae (4); Chrysocharis sp. 11 (4); Chrysocharis sp. 22 (1); Chrysocharis tristis (1);	Calycomyza sp. 1
Chrysocharis vonones (1)
BRACONIDAE
Opius sp. 1 (2); Opius sp. 2 (6); Centistidea sp. 1 (2); Opius sp. 4 (1)
FIGITIDAE
Agrostocynips clavatus (3)
BRACONIDAE	Calycomyza sp. 3
Opius sp. 1 (4)
EULOPHIDAE	Calycomyza sp. 5
Chrysocharis sp. 1 (1); Chrysocharis sp. 2 (1)
EULOPHIDAE	Calycomyza ipomoea
C. vonones (3); C. coffeellae (2); Closterocerus sp. (2); Chrysocharis sp. 1 (2); Neochrysocharis sp. (1)
BRACONIDAE
Opius sp. 2 (6); Opius sp. 1 (1)
FIGITIDAE
A. clavatus (13)
EULOPHIDAE
Chrysocharis sp. 2 (5); Chrysocharis sp. 1 (4); C. tristis (1)
BRACONIDAE
Opius sp. 2 (1)
FIGITIDAE
A. clavatus (14)
FIGITIDAE	Calycomyza mikaniae
A. clavatus (2)
EULOPHIDAE	Liriomyza sp. 1
C. coffeellae (3)
BRACONIDAE
Centistidea sp. 2 (1)
EULOPHIDAE	Liriomyza sp. 2
C. coffeellae (2)
BRACONIDAE
Opius sp. 3 (1)
BRACONIDAE	Liriomyza mikaniae
Opius sp. 2 (4)
FIGITIDAE
A. clavatus (2)
EULOPHIDAE	Liriomyza commelinae
C. vonones (3); Chrysocharis sp. 1 (1); Chrysocharis sp. 2 (1); C. tristis (1)
BRACONIDAE
Opius sp. 1 (16); Centistidea sp. 1 (2); Opius sp. 5 (1)
FIGITIDAE
A. clavatus (6)
EULOPHIDAE	Agromyza sp.
Chrysocharis sp. 1 (2)

• ^1,2
  São, provavelmente, novas espécies.

O número de espécies de parasitóides foi crescente ao longo das amostragens (Fig. 1A) e, até a 23ª amostragem, ainda estavam sendo registradas novas espécies, o que sugere que este número poderia ainda ser maior na área de estudo com a continuidade das amostragens. O número de famílias de parasitóides se estabilizou a partir da 3^a amostragem (Fig. 1B), o que indica que o número registrado representa o presente na área.

Fig. 1
Número cumulativo de (A) espécies e (B) de famílias de himenópteros parasitóides, obtidas em sucessivas amostragens em vegetação espontânea, em pomar de tangoreiro Murcott, no Município de Montenegro, RS (maio de 2003 a maio de 2004).

Analisando a Tabela 1, verifica-se que as espécies de Eulophidae, Braconidae e Figitidae obtidas podem ser parasitóides tanto de Calycomyza spp. (Diptera: Agromyzidae) quanto de Liriomyza spp. Eulophidae apresentou o maior número de espécies - sete, distribuídas pelos gêneros Chrysocharis Förster (Entedoninae), Closterocerus Westwood (Entedoninae) e Neochrysocharis Kurdjumov (Entedoninae), com 46 indivíduos. Foram amostradas sete espécies de Braconidae (48 exemplares) pertencentes aos gêneros Opius Wesmael (Opiinae) e Centistidea Haliday (Miracinae).

Dentre os parasitóides emergidos de dípteros minadores, Agrostocynips clavatus Díaz (Figitidae) apresentou maior freqüência relativa (Fig. 2).

Fig. 2
Freqüência relativa das espécies de himenópteros parasitóides emergidas de dípteros minadores e número de indivíduos (expressos no topo das colunas) amostrados em vegetação espontânea, em pomar de tangoreiro Murcott, no Município de Montenegro, RS (maio de 2003 a maio de 2004).

Associadas às espécies de Calycomyza foram encontradas 12 espécies de himenópteros parasitóides, distribuídas em três famílias (Tabela 1). A. clavatus foi o parasitóide com a maior freqüência relativa (36,3%), seguida de Opius sp. 2 (14,8%), Chrysocharis sp. 1 (12,5%), Chrysocharis sp. 2 (8,0%) e Opius sp. 1 (8,0%), Closterocerus coffeellae Ihering (6,8%), Chrysocharis vonones Walker (4,5%), Centistidea sp. 1, Chrysocharis tristis Hansson e Closterocerus sp. (2,3% cada) e, Neochrysocharis sp. e Opius sp. 4 (1,1% cada).

Da mesma forma, associadas à Liriomyza spp. também foram registradas 12 espécies de himenópteros parasitóides, distribuídas em três famílias (Tabela 1). Opius sp. 1 (36,4%) foi a mais freqüente, seguida porA. clavatus (18,2%), C. coffeellae (11,4%), Opius sp. 2 (9%), C. vonones (6,8%), Centistidea sp. 1 (4,5%). As espécies Chrysocharis sp. 1 e Chrysocharis sp. 2, Centistidea sp. 2, C. tristis, Opius sp. 3 e Opius sp. 5 apresentaram a mesma freqüência relativa (2,3% cada).

Associados à Agromyza sp. foram obtidos somente dois indivíduos de Chrysocharis sp. 1.

HANSSON; GAULD (1995) relataram que Eulophidae é a terceira família de Chalcidoidea (depois de Aphelinidae e Encyrtidae) em importância para o controle biológico, apresentando as espécies mais utilizadas no controle de insetos minadores de Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepidoptera, destacando-se as dos gêneros Chrysocharis, Closterocerus e Neochrysocharis (CLAUSEN, 1940; HANSSON, 1995a, b; SCHAUFF et al., 1997). Na sua maioria são endoparasitóides solitários de larvas ou pupas (HANSSON, 1985; HANSSON, 1994).

De acordo com HANSSON (1995a), as espécies de Neochrysocharis apresentaram vasta gama de hospedeiros, inclusive dípteros agromizídeos que vivem em plantas espontâneas e pastagens.

Segundo CLAUSEN (1940), C. coffeellae tem hábito gregário e as fêmeas podem ovipositar mais de um ovo por hospedeiro. No presente estudo registraram-se três adultos de C. coffeellae por indivíduo de Liriomyza sp. 1, dois/indivíduo de Liriomyza sp. 2, um/indivíduo de Calycomyza sp. 1 e 2, 3 por indivíduo de Calycomyza ipomoea (Frost) (Diptera: Agromyzidae).

Foram amostradas sete espécies de Braconidae (48 exemplares) pertencentes aos gêneros Opius Wesmael, 1835 (Opiinae) e Centistidea Haliday (Miracinae) (Tabela 1).

Opiinae é uma das maiores subfamílias de Braconidae, com mais de 1.300 espécies descritas, a maioria incluída em Opius (WHARTON, 1997). Espécies deste gênero são parasitóides larvais-pupais solitários (SCHUSTER; WHARTON, 1993).

Segundo WHARTON (1997), espécies de Opius são amplamente distribuídas em todos os continentes; nas Américas ocorrem do Canadá a Argentina e, na região Neártica, são utilizadas no controle biológico de moscas-das-frutas e de agromizídeos minadores. Opius spp. têm grande diversidade de hospedeiros, destacando-se as espécies de Liriomyza de várias partes do mundo (SCHUSTER et al., 1991; SCHUSTER; WHARTON, 1993).

Em Miracinae foram registradas duas espécies de Centistidea. De acordo com MUESEBECK (1937), poucos estudos têm sido realizados com membros desta subfamília devido à escassez de espécimes amostrados. PENTEADO-DIAS (1999) referiu-se que espécies de Centistidea são endoparasitóides de larvas, porém, emergem quando os hospedeiros empupam.

Apenas uma espécie de Figitidae (Eucoilinae, Eucolini) foi obtida: A. clavatus com 40 indivíduos emergidos (Tabela 1). Os membros desta família são endoparasitóides cenobiontes de larvas de grande número de dípteros agromizídeos e de moscas-dasfrutas (GUIMARÃES et al., 2003).

Cabe salientar que, apesar de C. coffeellae ter ocorrido em dípteros minadores, verificou-se neste caso que esta espécie não foi a mais abundante.

Parasitóides pertencentes a alguns destes gêneros constatados no presente estudo já haviam sido referidos com espécies associadas a Liriomyza spp. por SCHUSTER et al. (1991), VALLADARES; SALVO (2001) e PEREIRA et al. (2002).

Dentre as espécies de parasitóides amostradas associadas a dípteros minadores, há algumas incluídas nos gêneros: Chrysocharis (SCHAUFF et al., 1998; URBANEJA et al., 1998); Closterocerus (BROWNING; PEÑA, 1995; PEÑA et al., 1996; PERALES-GUTIERREZ et al., 1996; SCHAUFF et al., 1998; CANCINO et al., 2001; LEGASPI et al., 1999; LEGASPI et al., 2001) e Neochrysocharis (LEGASPI et al., 1999) com relatos de parasitismo sobre P. citrella.

No pomar orgânico estudado, a vegetação espontânea representou um hábitat importante para uma grande diversidade de dípteros minadores e associados a estes, e várias espécies de parasitóides foram registradas. Estes resultados evidenciam que a manutenção da vegetação espontânea nos sistemas agrícolas tem um papel importante como abrigo para inimigos naturais. O manejo adequado desta vegetação pode favorecer tanto a conservação de espécies benéficas, como o controle biológico natural daquelas consideradas pragas.

AGRADECIMENTOS

Ao biólogo Luís Laux, por ter concedido a área de realização do estudo; ao Dr. Thomas Michael Lewinsohn (UNICAMP), pelo encaminhamento dos dípteros para identificação; à Dra. Graciela Valladares (Centro de Investigaciónes Entomológicas de Córdoba, Argentina), pela identificação dos dípteros minadores; ao Dr. Valmir Antonio Costa (Instituto Biológico), pela confirmação e identificação de algumas espécies de parasitóides; ao Dr. Christer Hansson (Department of Zoology, University of Lund, Suécia), pela identificação de Chrysocharis spp., Neochrysocharis sp. e Closterocerus spp., assim como pelo fornecimento de bibliografia; à Dra .Angélica Maria Penteado-Dias (UFSCar), pela confirmação das espécies de Opius; ao Dr. Jorge Anderson Guimarães (EMBRAPA-CNPAT), pela identificação de Agrostocynips clavatus; às bolsistas de iniciação científica Rita de Cássia Antochevis e Ester Foelkel (UFRGS), pelo auxílio na realização dos trabalhos de campo e de laboratório e, ao CNPq, pelas bolsas concedidas ao primeiro e terceiro autores.

REFERÊNCIAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  15 Set 2021
• Data do Fascículo
  Jul-Sep 2008

Histórico

• Recebido
  01 Ago 2008
• Aceito
  12 Ago 2008