DIVERSIDADE DE PARASITÓIDES DE PHYLLOCNISTIS CITRELLA LEPIDOPTERA: GRACILLARIIDAE) EM VARIEDADES DE CITROS E A RELAÇÃO COM FATORES BIÓTICOS E ABIÓTICOS

DIVERSITY OF PHYLLOCNISTIS CITRELLA (LEPIDOPTERA: GRACILLARIIDAE)PARASITOIDS IN CITRUS CULTIVARS AND THE RELATIONSHIP WITH BIOTIC AND ABIOTIC FACTORS

RESUMO

A diversidade de parasitóides do minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella (Lep.: Gracillariidae), bem como a relação destes insetos com fatores bióticos e abióticos, foram avaliados por amostragens quinzenais, de julho/2003 a junho/2005, em 2 pomares sob manejo orgânico, um de tangerineira ‘Montenegrina’ (Citrus deliciosa) e outro do tangoreiro ‘Murcott’ (C. sinensis x C. reticulata), em Montenegro (29°37’51" S, 51°28’10" W), RS. Em cada ocasião de amostragem, em 24 plantas sorteadas, examinaram-se todas as folhas contendo câmaras pupais do minador. Em laboratório, a porção da folha com a câmara foi individualizada em tubos de ensaio, mantidos em câmara climatizada até a emergência dos parasitóides ou de P. citrella. Estimou-se, nos dois anos, o número de brotos das copas das plantas. Ageniaspis citricola foi o parasitóide mais abundante, representando mais de 80% do total de parasitóides nas duas variedades e diferentes anos. Os outros parasitóides registrados foram Cirrospilus neotropicus, Cirrospilus floridensis, Elasmus phyllocnistoides e Chrysocharis vonones, este último constitui o primeiro registro desta espécie atuando sobre P. citrella. A diversidade de parasitóides foi semelhante entre as variedades e diferente entre os anos. A temperatura máxima teve maior influência sobre o minador e os parasitóides, mas após o estabelecimento, P. citrella também apresenta correlação com os fluxos de brotação. Os períodos de estiagens durante o trabalho podem ter influenciado as populações do minador e de parasitóides por diminuírem os recursos disponíveis para ambos os grupos.

PALAVRAS-CHAVE
Parasitismo; minador-dos-citros; fatores climáticos

ABSTRACT

The diversity of parasitoids of the citrus leafminer,Phyllocnistis citrella (Lep.: Gracillariidae), as well as their relationship with biotic and abiotic factors, were evaluated through fortnightly samplings, from July/ 2003 to June/2005, in two organically managed orchards, one of “Montenegrina” tangerine (Citrus deliciosa) and the other of the “Murcott” tangor (C. sinensis x C. reticulata), in Montenegro (29°37’51" S, 51°28’10" W), state of Rio Grande do Sul, Brazil. At each sampling occasion, in 24 randomly selected trees, all leaves containing pupal chambers of the leaf miner were examined. In the laboratory, the leaf portion with the chamber was confined in a test tube and kept under controlled conditions until the emergence of the parasitoids or P. citrella. The number of shoots in the tree canopy was estimated for both sampling years. Ageniaspis citricola was the most abundant parasitoid, representing more than 80% of the total parasitoids in the two cultivars in these two years. Other registered parasitoid species were: Cirrospilus neotropicus, Cirrospilus floridensis , Elasmus phyllocnistoides and Chrysocharis vonones, thelatter constituting the first register of this species on P. citrella. Parasitoid diversity was similar among cultivars and different among years. The maximum temperature had the greatest influence on the miner and its parasitoids. Nevertheless, after its establishment, P. citrella also shows correlation with the young flush. The drought periods occurring during the study might have influenced the citrus leafminer and parasitoids populations due to the reduction of available resources for both groups.

KEY WORDS
Parasitism; citrus leafminer; meteorological factors

INTRODUÇÃO

Phyllocnistis citrella Stainton, conhecida popularmente como minador-dos-citros, é considerada praga e ocorre em praticamente todos os países produtores de citros (HEPPNER, 1993). A fêmea oviposita nas folhas novas dos brotos e as lagartas penetram no tecido foliar, alimentando-se do parênquima lacunoso, resultando numa injúria caracterizada por galerias sinuosas cobertas pela epiderme, com aspecto semelhante a uma película prateada (HEPPNER, 1993; GARIJO; GARCÍA, 1994; GENERALITAT VALENCIANA, 1996). A injúria cria um microambiente favorável ao desenvolvimento de patógenos como a bactéria causadora do cancro cítrico (Xanthomonas citri pv. citri), uma das principais doenças dos citros (GRAHAM et al., 1996; CHAGAS et al., 2001; AMARAL, 2003).

Tendo em vista o hábito minador de P. citrella, o seu controle tem sido bastante difícil. Assim, inúmeras alternativas vêm sendo buscadas, incluindo a importação do parasitóide exótico Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Hymenoptera: Encyrtidae), sua criação massal e liberação (NEALE et al., 1995; ARGOV; RÖSSLER, 1996; POMERINKE & STANSLY, 1998; PAIVA et al., 2000; URBANEJA et al., 2000). Poucos trabalhos tiveram como objetivo avaliar a diversidade, a freqüência e a contribuição de inimigos naturais nativos já presentes nos agroecossistemas e que poderiam atuar ou já estariam atuando sobre P. citrella. De acordo com URBANEJA et al. (1998) a adaptação de parasitóides autóctones oportunistas, bem como a utilização de inimigos naturais específicos, pode ser fundamental na regulação das populações desta praga.

Entre os inimigos naturais registrados atuando sobre P. citrella destacam-se os himenópteros parasitóides das famílias Eulophidae, Chalcididae, Eupelmidae e Encyrtidae (SCHAUFF et al., 1998; LEGASPI et al., 1999; NASCIMENTO et al., 2000; JAHNKE et al., 2005b).

Considerando-se que a contribuição destes inimigos naturais depende, dentre outros aspectos, das variações espaciais e temporais de suas populações, é importante conhecer a influência que fatores bióticos e abióticos exercem nestas variações. O presente trabalho apresenta os resultados da diversidade e freqüência de espécies de parasitóides nativos e exóticos associados a P. citrella, em pomares orgânicos de citros do Vale do Caí, RS, bem como as relações entre a precipitação pluviométrica, a temperatura do ar, a brotação e as populações do hospedeiro e de seus parasitóides.

MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi realizado em Montenegro, RS, onde o clima, segundo a classificação de Köppen, é do tipo Cfa, subtropical úmido com precipitações bem distribuídas, sofrendo a influência de massas de ar tropicais e polar-atlânticas (MALUF, 2000). A temperatura média anual é de 19,1° C, com a máxima média de 25,8° C e mínima média de 14,4° C. A precipitação pluviométrica média é de 1.424 mm/ano (IPAGRO, 1989).

O trabalho foi desenvolvido em dois pomares de citros (29°37’51" S, 51°28’10" W) de aproximadamente 0,6 ha cada, um da variedade de tangoreiro Murcott (Citrus sinensis L. Osbeck x Citrus reticulata Blanco) e o outro de tangerineira Montenegrina (Citrus deliciosa Tenore). Os pomares com 312 plantas cada, de 14 anos de idade, são mantidos sob manejo orgânico desde a instalação, com aplicações de chorume e composto orgânico provenientes da Usina de Compostagem da Cooperativa dos Citricultores Ecológicos do Vale do Caí (Ecocitrus), além da utilização de calda bordalesa (0,5%) três vezes por ano (setembro, novembro e dezembro).

As amostragens foram realizadas quinzenalmente, de julho de 2003 a junho de 2005, quando se examinavam todas as folhas da planta contendo câmaras pupais do minador, de 24 plantas previamente sorteadas. As folhas foram acondicionadas individualmente em sacos de polietileno etiquetados e transportadas em caixa de poliestireno contendo “termogel”, para que não perdessem a turgidez.

Em laboratório, as folhas foram examinadas com auxílio de microscópio estereoscópio ea porção da folha que continha a câmara pupal era recortada e individualizada em tubo de ensaio (10 mm Ø X 40 mm de comprimento) contendo, no fundo, algodão umedecido com água destilada. Os tubos eram mantidos em câmara climatizada (25 ± 2° C; fotofase 12h) até a emergência dos parasitóides ou de P .citrella. Diariamente os parasitóides emergidos foram mortos e mantidos individualizados em álcool 70% para posterior identificação. Os adultos de P. citrella foram mortos e acondicionados em envelope entomológico identificado.

A identificação dos parasitóides, a nível de família, foi realizada com auxílio de chave dicotômica (SCHAUFF et al., 1998) e a específica, por especialista.

Nas ocasiões de amostragem, realizou-se a contagem do número de brotos da copa da planta, utilizando-se uma moldura (25 X 25 cm). Para uniformizar a contagem, dividiu-se a copa da planta em 4 quadrantes (Norte, Sul, Leste e Oeste) e dois estratos, inferior (0-1m e superior (1,01 -2 m), considerados a partir da base da copa. O número de brotos presentes na área limitada pela moldura era contado, nas 8 diferentes parcelas da copa de seis plantas, de cada uma das variedades. Nestas mesmas plantas, media-se a altura e a circunferência da copa utilizando-se fita métrica e, estimava-se assim, o número total de brotos para toda a copa da planta.

A diversidade de parasitóides foi avaliada pelos índices de Shannon-Wiener (H’) e o de diversidade (ou complementar) de Simpson (1-D) (KREBS, 1998), comparadas pelo teste de Bootstrapping, conforme MORENO (2001). Utilizou-se para estes cálculos o programa Past versão 1.46 (HAMMER et al., 2001).

Para comparação dos fluxos de brotação entre anos e variedades utilizou-se o teste dec². A influência dos fatores bióticos e abióticos sobre os parasitóides foi avaliada através de correlação de Pearson e regressão linear simples e múltipla pelo método “stepwise” e o nível de significância adotado foi de 5% (CALLEGARI-JACQUES, 2003). Utilizou-se para os testes estatísticos o programa NCSS-PASS 2004 (HINTZE, 2004).

Para as correlações e regressões, utilizaram-se os dados diários médios de temperatura média, mínima e máxima (°C), além da soma da precipitação pluviométrica (mm) da quinzena anterior à amostragem, obtidos junto à Estação Meteorológica da Fundação Estadual de Pesquisa Agropecuária (FEPAGRO), em Taquari, RS, Município situado na mesma região ecofisiográfica, a aproximadamente 30 km do experimento.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram realizadas 52 amostragens ao longo dos dois anos e através do número médio de brotos identificaram-se três fluxos de brotação, tanto em ‘Montenegrina’, quanto em ‘Murcott’ (Fig. 1). Em ‘Murcott’, observou-se o mesmo, embora os valores totais tenham sido menores, corroborando o referido por RODRIGUES; DORNELLES (1999) que afirmam que ‘Montenegrina’ possui copa densamente foliada.

As plantas de ‘Murcott’ têm arquitetura diferente das de ‘Montenegrina’, a copa é mais alta e aberta, além de possuírem folhas maiores. Entretanto, não foram encontradas diferenças significativas entre o número médio de brotos por planta das duas variedades e nos dois anos (χ² = 0,939 P = 0,3327).

No período de julho de 2003 a junho de 2004 (primeiro ano), amostraram-se, nos dois pomares, 289 câmaras pupais. Daquelas oriundas de ‘Montenegrina’, emergiram 65 adultos de P. citrella e 55 parasitóides, das provenientes de ‘Murcott’, obteve-se 33 adultos de P. citrella e 22 parasitóides. No segundo ano, de julho de 2004 a junho de 2005, coletaram-se 581 câmaras pupais e registrou-se a emergência, em ‘Montenegrina’, de 104 adultos de P. citrella e 257 parasitóides e, em ‘Murcott’, 48 adultos de P. citrella e 136 parasitóides.

Os parasitóides encontrados pertencem às famílias de Chalcidoidea: Encyrtidae (Ageniaspis citricola) e Eulophidae (Cirrospilus neotropicus Diez & Fidalgo, Cirrospilus floridensis Evans, Chrysocharis vonones Walker e Elasmus phyllocnistoides Diez, Torréns & Fidalgo).

A. citricola foi a espécie mais abundante, representando mais de 80% dos parasitóides, nos dois anos e nas duas variedades (Tabela 1), provavelmente devido a sua alta especificidade com o hospedeiro, por apresentar poliembrionia, além de alta capacidade de dispersão e de busca (HOY; NGUYEN, 1997; POMERINKE; STANSLY, 1998). JAHNKE et al. (2006), em trabalho desenvolvido na mesma região do presente estudo, registraram a mesma freqüência para A. citricola.

Nas diversas regiões do mundo onde P. citrella ocorre, as espécies de parasitóides associadas e mais comumente relatadas, pertencem a Eulophidae (LASALLE; PEÑA, 1997; SCHAUFF et al., 1998; SÁ et al., 1999). Cirrospilus é um gênero numeroso, cosmopolita, com diversas espécies parasitando P. citrella (SCHAUFF et al., 1998). Segundo DIEZ; FIDALGO (2003), são conhecidas três espécies de Cirrospilus como parasitóides de P. citrella nas Américas, duas das quais foram encontradas no presente estudo.

C. neotropicus apresenta distribuição Neotropical e já havia sido registrada no Brasil por SÁ et al. (1999) e JAHNKE et al. (2005b) (citada como Cirrospilus sp. C) e também para a Argentina, Colômbia, Honduras (SCHAUFF et al., 1998, como Cirrospilus sp.C) e México (BAUTISTA-MARTINEZ et al., 1996, citada C. cuadristriatus). Tal como C. neotropicus, C. floridensis tem distribuição Neotropical, da Flórida ao sul do Brasil (JAHNKE et al., 2005a).

Tabela 1
Número de indivíduos (N) e freqüência relativa (%) (fr) das espécies de parasitóides encontradas nos pomares de Citrus deliciosa var. Montenegrina e do tangoreiro ‘Murcott’ (Citrus sinensis x Citrus reticulata) em Montenegro, RS, nos períodos de julho de 2003 a junho de 2004 (Ano 1) e julho de 2004 a junho de 2005 (Ano 2).

	‘Montenegrina’						‘Murcott’
Espécie	Ano 1			Ano 2			Ano 1			Ano 2
	N	fr (%)		N	fr (%)		N	fr (%)		N	fr (%)
Ageniaspis citricola	55	93,22		210	81,71		22	100		120	88,23
Cirrospilus neotropicus	4	6,78		35	13,62		-	-		7	5,15
Cirrospilus floridensis	-	-		6	2,33		-	-		5	3,68
Chrysocharis vonones	-	-		4	1,56		-	-		2	1,47
Elasmus phyllocnistoides	-	-		2	0,78		-	-		2	1,47

Fig. 1
Número de pupas de Phyllocnistis citrella, parasitóides e número médio de brotos/planta registrados em pomares de Citrus deliciosa var. Montenegrina e do tangoreiro ‘Murcott’ (Citrus sinensis X Citrus reticulata) em Montenegro, RS, no período de julho de 2003 a junho de 2005.

Tabela 2
Número de parasitóides (N), riqueza de espécies (S) e índices Shannon-Wiener (H’), de diversidade de Simpson (1-D) e probabilidade (P) nos pomares de ‘Montenegrina’ e ‘Murcott’, comparados entre os anos - julho de 2003 a junho de 2004 (Ano 1) e julho de 2004 a junho de 2005 (Ano 2), Montenegro, RS.

	‘Montenegrina’				‘Murcott’
	Ano 1	Ano 2	P		Ano 1	Ano 2	P
N	59	257	-		22	136	-
S	2	5	-		1	5	-
H’	0,248	0,627	0,001		0	0,509	0,02
1-D	0,126	0,313	0,01		0	0,217	0,04

Elasmus é um gênero cosmopolita, com espécies relacionadas a uma ampla variedade de hospedeiros, principalmente de Lepidoptera e Hymenoptera; podem, também, atuar como hiperparasitóides (SCHAUFF et al., 1998). Espécies deste gênero foram relatadas sobre P. citrella na Colômbia (CASTAÑO et al., 1996), Japão e Tailândia (UJIYE et al., 1996), México (BAUTISTA-MARTINEZ et al., 1996), Itália (MINEO, 1999) e Brasil (SÁ et al., 1999; NASCIMENTO et al., 2000; MONTES et al., 2001).

As espécies de Chrysocharis são endoparasitóides primários de larvas ou pupas de insetos minadores (Diptera, Lepidoptera, Coleoptera e Hymenoptera) e, de maneira geral, são solitários apresentando uma ampla gama de hospedeiros (HANSSON, 1985a;b). Espécies de Chrysocharis associadas com P. citrella foram relatadas no Japão (HEPPNER, 1993; UJIYE et al. 1996), Honduras (CAVE, 1996), Espanha (URBANEJA et al., 1998), Ilhas Canárias, China, Chipre e Israel (SCHAUFF et al., 1998). Chrysocharis vonones encontrada no presente estudo é referida atacando principalmente larvas de moscas minadoras da família Agromyzidae (ACOSTA; CAVE, 1994; SALVO; VALADARES, 1997). No Brasil, já foi constatada parasitando Phyllocnistis sp. (COSTA; PEREIRA, 2001). Entretanto, o registro do presente estudo constitui-se no primeiro sobre P. citrella

A. citricola é um endoparasitóide poliembriônico, podendo emergir, de cada minador parasitado, de um a oito indivíduos (ARGOV; RÖSSLER, 1996). Sua introdução foi considerada prioritária em vários países em função de sua liberação ter sido bem avaliada, especialmente na Austrália (NELAE et al.,1995).

Em relação à diversidade de parasitóides nos 2 anos de estudo, evidenciaram-se diferenças significativas (Tabela 2), entretanto, entre as variedades num mesmo ano, não foram verificadas diferenças (Ano 1: Shannon-Wiener – P = 0,18, Simpson – P = 0,23; Ano 2: Shannon-Wiener – P = 0,27, Simpson – P = 0,10). Os dois períodos de estiagem registrados de julho de 2003 a junho de 2004 (Ano 1), um na saída do inverno e outro durante o verão, que afetaram a fenologia da planta, o minador (hospedeiro) e as populações de parasitóides, podem explicar a diferença entre os anos. Conforme GRAVENA (1996), um inverno seco afeta a brotação de florada dos citros (primeiro fluxo), reduzindo o recurso disponível para o minador, cuja densidade neste momento ainda é baixa.

Tabela 3
Coeficientes de correlação de Pearson dos números de parasitóides e câmaras pupais de Phyllocnistis citrella com relação aos fatores bióticos e abióticos, nas áreas de ‘Montenegrina’ e ‘Murcott’, Montenegro, RS (julho de 2003 a junho de 2005).

Fatores	‘Montenegrina’			‘Murcott’
	Parasitóides	Câmaras pupais		Parasitóides	Câmaras pupais
Temperatura média (°C)	0,3066*	0,4077**		0,2844*	0,4011**
Temperatura máxima (°C)	0,3410*	0,4346**		0,3025*	0,4188**
Temperatura mínima (°C)	0,3013*	0,3628**		0,2945*	0,3662**
Pluviosidade (mm)	-0,1359	-0,0862		-0,0798	-0,0317
Câmaras pupais	0,8730**	-		0,8907**	-
Brotos da quinzena anterior	0,0756	0,0309		0,0537	0,0117
Brotos da quinzena anterior (a partir do	0,3234*	0,3382*		0,3724**	0,4187**

• ^*
  Significante a 5%.
• ^**
  Significante a 1%.

Com relação aos fatores bióticos, nos 2 anos, observou-se uma dependência do número de parasitóides da quantidade de câmaras pupais presentes nas áreas de citros (‘Montenegrina’ – ano 1: R ² = 66,87%, P < 0,0001; ano 2: R ² = 83,74%, P < 0,0001; ‘Murcott’ – ano 1: R² = 73,31%, P < 0,0001; ano 2: R² = 77,84%, P < 0,0001). Do mesmo modo, URBANEJA et al. (2000), na Espanha, constataram que o parasitismo foi dependente da disponibilidade de hospedeiro e que os eulofídeos, em sua maioria generalistas, rapidamente aceitam P. citrella como novo hospedeiro, respondendo às variações na densidade populacional deste.

Considerando-se o período do experimento como um todo, os fatores abióticos registrados se correlacionaram positivamente de maneira significativa com o número de parasitóides, à exceção da pluviosidade (Tabela 3). Utilizando-se a análise de regressão múltipla destes fatores evidenciou-se que a temperatura máxima foi o fator de maior influência no número de parasitóides registrados tanto em ‘Montenegrina’ (R² = 11,63%; P = 0,0134) quanto em ‘Murcott’ (R² = 8,90%; P = 0,031). Entretanto, os valores de R² foram baixos, o que pode indicar que o número de parasitóides responde a um modelo multifatorial, incluíndo fatores como umidade relativa, presença de inimigos naturais e, principalmente, disponibilidade de hospedeiros.

Na Índia, RAO; SHIVANKAR (2002) observaram que o parasitismo em P. citrella por eulofídeos foi negativamente correlacionado com a temperatura mínima e a velocidade do vento.

No presente estudo constatou-se correlação positiva entre o número de câmaras pupais e as médias das temperaturas médias, máximas e mínimas do período anterior à amostragem nas duas variedades. A temperatura máxima foi o fator que mais influenciou o número de câmaras pupais registradas, tanto em ‘Montenegrina’ (R² = 17,54%, P = 0,002) como em ‘Murcott’ (R² = 18,89%, P = 0,0013), diferentemente da associação positiva entre a temperatura mínima e a população de P. citrella em limeira, registrada por PATEL et al. (1994), na Índia, onde a maior população larval ocorreu quando a temperatura mínima era maior que 18° C. Estes resultados possivelmente ocorreram, pois na região da Índia onde o estudo foi desenvolvido, somente num período do ano as temperaturas médias são inferiores a 30º C, o que corresponde aos meses de inverno. No restante do ano, quando a temperatura média é superior a 30° C, não há registro do minador-dos-citros, o que sugere ser este um fator limitante para a espécie, conforme observaram KATOLE et al. (1997) na Índia.

Em relação ao número de câmaras pupais do minador, não se verificou, tanto em ‘Montenegrina’ quanto em ‘Murcott’, correlação significativa com a pluviosidade (Tabela 3). Na Índia, em limeira ‘Kagzi’, PATEL; PATEL (2001) não verificaram efeito significativo da temperatura máxima e média sobre o número de lagartas de P. citrella. A intensidade luminosa e a evaporação, segundo estes autores, foram os fatores que mais influenciaram negativamente a população do minador e a precipitação, a temperatura mínima, a umidade relativa e a pressão de vapor correlacionaram-se positivamente com a população deste. Neste mesmo país, RAO; SHIVANKAR (2002), em tangerineira ‘Nagpur’ e limeira ácida, demonstraram que a incidência do minador está correlacionada positivamente com a temperatura máxima, mínima, pluviosidade e velocidade do vento e de maneira negativa com a umidade relativa, vapor de pressão e horas-luz.

Segundo PATEL et al. (1994), efeitos do número de horas luz, temperatura mínima e vapor de pressão sobre P. citrella, quando testados individualmente, são mais pronunciados que quando combinados. Assim, os valores relativamente baixos de R² obtidos através de regressão linear múltipla, no presente estudo, refletem a influência de fatores como a presença de predadores, umidade relativa e a qualidade da planta hospedeira, sobre o número de câmaras pupais de P. citrella. De acordo com VARGAS et al. (2001), a qualidade da planta hospedeira influencia na acumulação de unidades térmicas para o desenvolvimento de P. citrella, assim, plantas com maior quantidade de fotoassimilados em suas brotações são mais suscetíveis ao ataque do minador. Isto talvez explique a diferença no número de câmaras pupais entre os dois anos e entre as variedades, já que em ambos os anos registraram-se períodos de estiagem, os quais segundo BERLATO (2005), foram os dois maiores dos últimos 50 anos no estado.

Além disso, as variedades ‘Montenegrina’ e ‘Murcott’ apresentam alternância de produção (KOLLER, 1994; SPÓSITO et al., 1998, RODRIGUES; DORNELES, 1999), fato que pode ter diminuído o recurso disponível para o minador entre os anos e, desta forma, influenciado suas populações.

Os valores de temperatura foram os mais importantes para o aparecimento e aumento da população de P. citrella no início de seu ciclo na área, entretanto após seu estabelecimento, a presença de brotos e os inimigos naturais parecem ser determinantes na flutuação do minador. Segundo BINGLIN; MINGDU (1996), na China, as variáveis meteorológicas são fatores-chave para as populações de P. citrella que ocorrem no final do outono, inverno e primavera.

De acordo com TIRADO (1995), na Espanha, em diferentes variedades de citros, o primeiro fluxo de brotação (primavera) pode representar mais de 60% da nova área foliar anual e é, segundo o autor, pouco atacado por P. citrella. Estes resultados foram corroborados pelos de GENERALITAT VALENCIANA (1996) e URBANEJA et al. (2000) que não registraram ataque do minador no primeiro fluxo de brotação do citros (primavera), assim como no presente estudo, onde o primeiro e maior fluxo de brotação das plantas escapa da ação do minador.

Uma infestação variável de P. citrella nos diferentes fluxos de brotação em função de fatores climáticos (temperaturas máximas, mínimas e pluviosidade) foi verificada por RAO et al. (2002), de acordo com estes autores, no primeiro fluxo a correlação foi positiva, no segundo não houve correlação e no terceiro foi negativa, evidenciando, conforme ocorrido no presente estudo, que as variáveis meteorológicas que contribuem para a presença do minador na brotação de primavera (1º fluxo), acabam não contribuindo na última brotação (3º fluxo, verão-outono).

No inverno, no presente estudo, não se constatou a presença de câmaras pupais de P. citrella e de minas ativas em função da ausência de brotos. Este aspecto foi observado por DOUMANDJI-MITICHE et al. (1999), na Argélia, que constataram uma diminuição no ataque de P. citrella no inverno e primavera, devido às condições climáticas desfavoráveis e a ausência de brotos; neste estudo apenas o parasitóide A. citricola, foi encontrado; as demais espécies de parasitóides, por serem generalistas, poderiam utilizar outros hospedeiros.

Com base nos resultados obtidos verificou-se que a ocorrência de parasitóides de P. citrella esteve associada positivamente aos valores de temperatura e à presença de hospedeiro. Além disso, a diversidade de espécies de parasitóides não foi influenciada pela variedade de citros na qual o hospedeiro está presente; fatores abióticos como a temperatura podem alterar tanto a diversidade como o número de indivíduos de um ano para o outro.

AGRADECIMENTOS

Ao Dr. Valmir A. Costa, do Instituto Biológico de Campinas (SP), pela identificação dos parasitóides; à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes) e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelas bolsas concedidas ao primeiro e segundo autores, respectivamente.

REFERÊNCIAS

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• BAUTISTA-MARTINEZ, N.; CARRILLO-SANCHEZ, J.L.; BRAVO-MOJICA, H.; ROMERO, J.; PINEDA, S. Native parasitoids of the citrus leaf miner found at Cuitlahuac, Veracruz, México. In: HOY, M.A. (Ed.). Managing the citrus leafminer: Proceedings of International Conference of Citrus Leafminer, Orlando, Florida, 1996. Gainesville: University of Florida, 1996. p.73.
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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  10 Jan 2022
• Data do Fascículo
  Apr-Jun 2007

Histórico

• Recebido
  02 Ago 2006
• Aceito
  12 Abr 2007