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Uso do peróxido de hidrogênio no controle de cianobactérias – uma perspectiva bioquímica

Use of hydrogen peroxide in the control of cyanobacteria – a biochemical perspective

RESUMO

As florações de cianobactérias vêm aumentando em intensidade e frequência em todo o mundo, ameaçando a sustentabilidade dos recursos aquáticos e o abastecimento humano. A construção de reservatórios, o uso de fertilizantes artificiais e o descarte de esgotos não tratados são os principais motores dessa expansão. As alterações climáticas, como o aquecimento global, as chuvas e as secas extremas, têm contribuído para a acelerar esse processo. Qualquer medida de mitigação dessas florações deve considerar os impactos sobre os outros organismos, os custos, além dos resíduos gerados. Nessa perspectiva, a aplicação do peróxido de hidrogênio em reservatórios artificiais traz uma série de vantagens para o controle a curto prazo, sendo uma das principais a destruição seletiva de cianobactérias. Apesar de vários estudos indicarem que as cianobactérias são o alvo preferencial do peróxido de hidrogênio, uma explicação bioquímica desse fenômeno ainda não foi encontrada. Este trabalho, portanto, procura congregar assuntos relacionados a esse tema e traz também uma coletânea de experiências recentes sobre o uso em escala real do peróxido de hidrogênio, apontando as principais lacunas de conhecimento que deverão ser preenchidas caso sua utilização em reservatórios seja para abastecimento. Uma das lacunas a ser preenchida está relacionada às vantagens do peróxido de hidrogênio sobre outros métodos de controle, pois apresentam maior eficiência no controle de cianobactérias posto que são preferencialmente destruídos pelo peróxido de hidrogênio, em relação aos fitoplânctons, sendo, dessa forma, importante o estudo de técnicas de aplicação do peróxido de hidrogênio em reservatórios de grande porte.

Palavras-chave:
nutrientes; temperatura; luz; floração

ABSTRACT

Cyanobacterial blooms are increasing in intensity and frequency throughout the world, threatening the sustainability of aquatic resources and human supplies. The construction of reservoirs, the use of artificial fertilizers and the disposal of untreated sewage are the main engines of this expansion. Climate change, such as global warming, rainfall and extreme droughts, has contributed to accelerate this process. Any mitigation measure of the blooms should consider the impacts on the other organisms, the costs beyond the waste generated. In this perspective, the application of hydrogen peroxide in the artificial reservoirs has a number of advantages for short-term control, one of the main ones being the selective destruction of cyanobacteria. Although several studies indicate that cyanobacteria are the preferred target of hydrogen peroxide, a biochemical explanation for this phenomenon has not yet been found. This work, therefore, seeks to gather subjects related to this topic and brings a collection of recent experiences on the real scale use of hydrogen peroxide, pointing out the main knowledge gaps that should be filled if their use in reservoirs is for supply. One of the gaps to be filled is related to the advantages of hydrogen peroxide over other control methods, as they present greater efficiency in the control of cyanobacteria, as they are preferentially destroyed by hydrogen peroxide in relation to phytoplankton, therefore, it is important to study the application techniques of hydrogen peroxide in large reservoirs.

Keywords:
nutrients; temperature; light; flowering

INTRODUÇÃO

Devido à crescente expansão demográfica mundial, tem havido aumento progressivo da demanda de água, principalmente para o propósito de geração de energia, irrigação e abastecimento público, levando a um aumento na necessidade de construção de grandes reservatórios artificiais (KONDOLF et al., 2014KONDOLF, G.M.; GAO, Y.; ANNANDALE, G.W.; MORRIS, G.L.; JIANG, E.; ZHANG, J.; CAO, Y.; CARLING, P.; FU, K.; GUO, Q.; HOTCHKISS, R.; PETEUIL, C.; SUMI, T.; WANG, H.W.; WANG, Z.; WEI, Z.; WU, B.; WU, C.; YANG, C.T. Sustainable sediment management in reservoir sand regulated rivers: experiences from five continents. Earth's Future, v. 2, p. 256-280, 2014. https://doi.org/10.1002/2013EF000184
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). Esses reservatórios são importantes intervenções humanas nos ecossistemas naturais, alterando as características físicas e químicas desses ambientes e afetando os processos biológicos em várias dimensões (GUO et al., 2018GUO, J.; ZHANG, C.; ZHENG, G.; XUE, J.; ZHANG, L. The establishment of season-specific eutrophication assessment standards for a water-supply reservoir located in Northeast China based on chlorophyll-a levels. Ecological Indicators, v. 85, p. 11, 2018. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2017.09.056
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).

As alterações espaciais e temporais das comunidades fitoplanctônicas em sistemas lênticos, incluindo reservatórios artificiais, também dependem de variáveis climáticas, tais como a radiação solar, a temperatura e o regime pluviométrico (DJABOURABI et al., 2017DJABOURABI, A.; TOUATI, H.; SEHILI, N.; BOUSSADIA, M.I.; BENSOUILAH, M. Study of the physicochemical parameters of water and phytoplankton in Lake Tonga (wetland of the national park of El Kala, North East of Algeria), International Journal of Biosciences, v. 11, n. 3, p. 213-226, 2017. https://doi.org/10.12692/ijb/11.3.213-226
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). Como esses mananciais são fundamentalmente pensados para atender às necessidades antrópicas, estudos que produzam novas perspectivas teóricas que permitam uma interferência rápida e eficaz na qualidade da água dos ecossistemas artificiais são de extrema importância (OMETTO et al., 2012OMETTO, J.P.; PACHECO, F.S.; CIMBLERIS, A.C.P.; STECH, J.L.; LORENZZETTI, J.A.; ASSIREU, A.; SANTOS, M.A.; MATVIENKO, B.; ROSA, L.P.; GALLI, C.S.; ABE, D.S.; TUNDISI, J.G.; BARROS, N.O.; MENDONÇA, R.F.; ROLAND, F. Carbon dynamic and emissions in Brazilian hydropower reservoirs. In: ALCANTARA, EH (ed) Energy resources: development, distribution and exploitation. Nova Science Publishers: Hauppauge, p. 155-188, 2012.). Dentre as comunidades biológicas que habitam os ecossistemas aquáticos, o fitoplâncton se destaca devido à sua importância na cadeia alimentar como produtores primários (KREMER et al., 2014KREMER, C.T.; GILLETTE, J.P.; RUDSTAM, L.G.; BRETTUM, P.; PTACNIK, R. A compendium of cell and natural unit biovolumes for > 1200 freshwater phytoplankton species. Ecology, v. 95, n. 10, p. 2984, 2014. https://doi.org/10.1890/14-0603.1
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). Dentro desse grupo encontram-se as cianobactérias, o que justifica a importância do seu estudo para compreender a ecologia desses ambientes.

De acordo com o Anexo XX da Portaria de Consolidação n° 5, de 2017, o monitoramento de cianobactérias é obrigatório em reservatórios destinados ao abastecimento público. As cianobactérias podem produzir numerosos metabólitos secundários bioativos, incluindo toxinas (cianotoxinas) e substâncias que atribuem sabor e odor (S&O) à água, capazes de provocar efeitos deletérios sobre saúde humana (SVIRČEV et al., 2015SVIRČEV, Z.; LUJIĆ, J.; MARINOVIĆ, Z.; DROBAC, D.; TOKODI, N.; STOJILJKOVIĆ, B.; MERILUOTO, J. Toxicopathology induced by microcystins and nodularin: a histopathological review. Journal of environmental science and health. Part C, Environmental carcinogenesis & ecotoxicology reviews, v. 33, p. 125-167, 2015. https://doi.org/10.1080/10590501.2015.1003000
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; DROBAC et al., 2017DROBAC, D.; TOKODI, N.; KIPROVSKI, B.; MALENČIĆ, D.; VAŽIĆ, T.; NYBOM, S.; MERILUOTO, J.; SVIRČEV, Z. Microcystin accumulation and potential effects on antioxidant capacity of leaves and fruits of Capsicum annuum. Journal of toxicology and environmental health, v. 80, p. 145-154, 2017. https://doi.org/10.1080/15287394.2016.1259527
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). Com base nos órgãos-alvo, essas cianotoxinas podem ser divididas em grupos: neurotoxinas (p.e. saxitoxina – STX), citotoxinas (p.e. cilindrospermopcina – CYL) e hepatotoxinas (p.e. microcistinas – MCs – e nodularina – NOD), sendo as MCs as mais frequentemente registradas e as mais estudadas (SPOOF et al., 2017SPOOF, L.; CATHERINE, A. Appendix III. Tables of microcystins and nodularins. In: MERILUOTO, J.; SPOOF, L.; Codd, G.A. (Eds.) Handbook on Cyanobacterial Monitoring and Cyanotoxin Analysis Chichester. Nova Jersey: Wiley, p. 526-537, 2017.).

Em estações de tratamento de água (ETAs), as cianobactérias podem causar inúmeros problemas operacionais, tais como o aumento da matéria orgânica dissolvida e a consequente formação de subprodutos da desinfecção, o acúmulo excessivo de células nos decantadores, a colmatação dos filtros, a diminuição da eficiência e o aumento dos custos da ETA, além do aumento da concentração de metabólitos secundários dissolvidos (toxinas e substâncias S&O em concentrações muitas vezes superiores àquelas observadas na água bruta (ZAMYADI et al., 2013ZAMYADI, A.; DORNER, S.; NDONG, M.; ELLIS, D.; BOLDUC, A.; BASTIEN, C.; PRÉVOST, M. Low-risk cyanobacterial bloom sources: Cell accumulation within full-scale treatment plants. Journal American Water Works Association, v. 105, p. 65-66, 2013. https://doi.org/10.5942/jawwa.2013.105.0141
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; SHANG et al., 2018SHANG, L.; FENG, M.; XU, X.; LIU, F.; KE, F.; LI, W. Co-occurrence of microcystins and taste-and-odor compounds in drinking water source and their removal in a full-scale drinking water treatment plant. Toxins, v. 10, n.1, p. 26, 2018. https://doi.org/10.3390/toxins10010026
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).

CIANOBACTÉRIAS

As cianobactérias são organismos procariontes, oxifotossintetizantes, presentes na maioria dos ecossistemas do nosso planeta. Apresentam características celulares procarióticas, isto é, ausência de membrana nuclear e sistema fotossintético semelhante ao das algas (fotossistemas 1 e 2), mas não organizados em cloroplastos (INOUE et al., 2011INOUE, S.; EJIMA, K.; IWAI, E.; HAYASHI, H.; APPEL, J.; TYYSTJÄRVI, E.; MURATA, N.; NISHIYAMA, Y. Protection by α-tocopherol of the repair of photosystem II during photoinhibition in Synechocystis sp. PCC 6803. Biochimica et biophysica acta, v. 1807, n. 2 p. 236-241, 2011. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.11.003
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; KOPEČNÁ et al., 2012KOPEČNÁ, J.; KOMENDA, J.; BUČINSKÁ, L.; SOBOTKA, R. Long-term acclimation of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 to high light is accompanied by an enhanced production of chlorophyll that is preferentially channeled to trimeric photosystem I. Plant Physiology, v. 160, n. 4, p. 2239-2250, 2012. https://doi.org/10.1104/pp.112.207274
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; DOMONKOS et al., 2013DOMONKOS, I.; KIS, M.; GOMBOS, Z.; UGHY, B. Carotenoids, versatile components of oxygenic photosynthesis. Progress in lipid research, v. 52, p. 539-561, 2013. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
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; HUG et al., 2016HUG, L.A.; BAKER, B.J.; ANANTHARAMAN, K.; BROWN, C.T.; PROBST, A.J.; CASTELLE, C.J.; et al. A new view of the tree of life. Nature microbiology, v. 1, p. 16048, 2016. https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2016.48
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; FOYER, 2018FOYER, C.H. Reactive oxygen species, oxidative signaling and the regulation of photosynthesis. Environmental and Experimental Botany, v. 154, p. 134-142, 2018. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2018.05.003
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). Devido a esse sistema, elas apresentam pigmentos acessórios, incluindo os carotenoides, que podem ser encontrados em eucariotos fotossintéticos e em algumas bactérias (DOMONKOS et al., 2013DOMONKOS, I.; KIS, M.; GOMBOS, Z.; UGHY, B. Carotenoids, versatile components of oxygenic photosynthesis. Progress in lipid research, v. 52, p. 539-561, 2013. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
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).

Elas também podem conter três tipos de ficobilinas: ficocianina (pigmento azul, sempre presente), aloficocianina (pigmento azul) e ficoeritrina (cor vermelha, nem sempre presente) (SOBIECHOWSKA-SASIM et al., 2014SOBIECHOWSKA-SASIM, M.; STOŃ-EGIERT, J.; KOSAKOWSKA, A. Quantitative analysis of extracted phycobilin pigments in cyanobacteria – an assessment of spectrophotometric and spectrofluorometric methods. Journal of Applied Phycology, v. 26, p. 2065-2074, 2014. https://doi.org/10.1007/s10811-014-0244-3
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; RASTOGI et al., 2015RASTOGI, R.P.; SONANI, R.R.; MADAMWAR, D. Effects of PAR and UV radiation on the structural and functional integrity of phycocyanin, phycoerythrin and allophycocyanin isolated from the marine cyanobacterium Lyngbya sp. A09DM. Photochemistry and photobiology, v. 91, n. 4, p. 837-844, 2015. https://doi.org/10.1111/php.12449
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). Esses pigmentos não são armazenados em plastídios, mas sim aderidos em um sistema de membrana na porção periférica da célula. Sua parede celular é desprovida de celulose, mas é composta pelos mesmos tipos de polissacarídeos ligado a polipeptídeos que formam a parede das bactérias. Contêm lipopolissacarídeos e podem ser classificadas como Gram-negativas (CARILLO et al., 2014CARILLO, S.; PIERETTI, G.; BEDINI, E.; PARRILLI, M.; LANZETTA, R.; CORSARO, M.M. Structural investigation of the antagonist LPS from the cyanobacterium Oscillatoria planktothrix FP1. Carbohydrate research, v. 388, p. 73-80, 2014. https://doi.org/10.1016/j.carres.2013.10.008
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)

As células de cianobactérias não têm cílios, flagelos ou qualquer outro tipo de estrutura de locomoção, mas algumas formas filamentosas podem se mover por deslizamento, juntamente com a rotação da célula em torno do seu eixo longitudinal (YOKOO et al., 2014YOKOO, R.; HOOD, R.D.; SAVAGE, D.F. Live-cell imaging of cyanobacteria. Photosynthesis Research, v. 126, n. 1, p. 33-46, 2014. https://doi.org/10.1007/s11120-014-0049-x
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). Elas apresentam formato unicelular ou filamentoso (ramificados ou não), formam placas ou colônias irregulares (HERRERO et al., 2016HERRERO, A.; STAVANS, J.; FLORES, E. The multicellular nature of filamentous heterocyst-forming cyanobacteria. FEMS Microbiology Reviews, v. 40, n. 6, 2016, p. 831-854. https://doi.org/10.1093/femsre/fuw029
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). A reprodução ocorre por divisão celular simétrica ou assimétrica, em que uma célula forma uma segunda célula. O indivíduo unicelular gera um novo indivíduo e as colônias ou os filamentos geram novas células para os indivíduos. As colônias e os filamentos podem se fragmentar e formar novos indivíduos. Nos filamentos, os fragmentos denominam-se hormogônios (GRAHAM et al., 2016GRAHAM, J.L.; DUBROVSKY, N.M.; EBERTS, S.M. Cyanobacterial harmful algal blooms and U.S. Geological Survey science capabilities U.S. Geological Survey Open-File Report 2016–1174. 12 p., 2016. https://doi.org/10.3133/ofr20161174
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). Apresentam vários tipos de fragmentação em seu talo, sendo os fragmentos multicelulares denominados hormogônios (FLORES et al., 2016FLORES, E.; HERRERO, A.; FORCHHAMMER, K.; MALDENER, I. Septal Junctions in Filamentous Heterocyst-Forming Cyanobacteria. Trends in Microbiology, v. 24, n. 2, p. 79-82, 2016. https://doi.org/10.1016/j.tim.2015.11.011
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).

As cianobactérias podem apresentar simbiose com outros seres vivos somente na presença da camada de peptídeoglicano, tais como amebas, diatomáceas, protozoários flagelados, algumas algas verdes sem clorofila, esponjas, dinoflagelados, plantas avasculares, plantas superiores e fungos cenocíticos, sendo que, quando em simbiose, o fenótipo da cianobactéria é modificado (RIKKINEN, 2017RIKKINEN, J. Cyanobacteria in Terrestrial Symbiotic Systems. In: HALLENBECK, P.C (ed.). Modern topics in the Phototrophic Prokaryotes: Environmental and Applied Aspects. London: Springer International Publishing AG, p. 243-294, 2017.). Além disso, são capazes de atuar na produção primária de matéria orgânica e algumas espécies podem fixar nitrogênio atmosférico. Algumas cianobactérias são amplamente utilizadas na produção de alimentos com altos valores nutricionais e de produtos farmacológicos, na medicina e cosmetologia, além de apresentarem um futuro promissor na captação de energia solar e no sequestro de carbono atmosférico (CAMSUND et al., 2014CAMSUND, D.; LINDBLAD, P. Engineered transcriptional systems for cyanobacterial biotechnology. Frontiers in bioengineering and biotechnology, v. 2, p. 40, 2014. https://doi.org/10.3389/fbioe.2014.00040
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; AL-HAJ et al., 2016AL-HAJ, L.; LUI, Y.; ABED, R.; GOMAA, M.; PURTON, S. Cyanobacteria as chassis for industrial biotechnology: progress and prospects. Life, v. 6, n. 4, p. 42, 2016. https://doi.org/10.3390/life6040042
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).

Embora as propriedades benéficas das cianobactérias sejam consideráveis, elas também têm características negativas de igual importância e pelas quais são mais conhecidas (HERRERO et al., 2016HERRERO, A.; STAVANS, J.; FLORES, E. The multicellular nature of filamentous heterocyst-forming cyanobacteria. FEMS Microbiology Reviews, v. 40, n. 6, 2016, p. 831-854. https://doi.org/10.1093/femsre/fuw029
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). As florações de cianobactérias são o resultado do crescimento exagerado desses organismos em quantidades superiores a 103 células mL-1 (YUNES, 2002YUNES, J. S. Florações de Algas (Cianobactérias) Nocivas: Homem Vítima ou Culpado? Ciano News, 2002. Disponível em: http://cianobacterias.furg.br/notiicias/78-floracoes-de-algas-nocivas-abril-2002. Acesso em: 11 nov. 2019.
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). O abundante crescimento de cianobactérias em reservatórios apresenta diversos problemas para o uso da água, já que a floração desses organismos pode ocasionar intoxicação em animais e humanos, além de tornar os ambientes inadequados para pesca e recreação (BURSON et al., 2014BURSON, A.; MATTHIJS, H.C.P.; BRUIJNE, W.; TALENS, R.; HOOGENBOOM, R.; GERSSEN, A.; VISSER, P.M.; STOMP, M.; STEUR, K.; VAN SCHEPPINGEN, Y.; HUISMAN, J. Termination of a toxic Alexandrium bloom with hydrogen peroxide. Harmful Algae, v. 31, p. 125-135, 2014. https://doi.org/10.1016/j.hal.2013.10.017
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; KONDOLF et al., 2014KONDOLF, G.M.; GAO, Y.; ANNANDALE, G.W.; MORRIS, G.L.; JIANG, E.; ZHANG, J.; CAO, Y.; CARLING, P.; FU, K.; GUO, Q.; HOTCHKISS, R.; PETEUIL, C.; SUMI, T.; WANG, H.W.; WANG, Z.; WEI, Z.; WU, B.; WU, C.; YANG, C.T. Sustainable sediment management in reservoir sand regulated rivers: experiences from five continents. Earth's Future, v. 2, p. 256-280, 2014. https://doi.org/10.1002/2013EF000184
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; PAERL, 2014PAERL, H.W. Mitigating harmful cyanobacterial blooms in a human and climatically impacted world. Life, v. 4, n. 4, p. 988-1012, 2014. https://doi.org/10.3390/life4040988
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b).

Cerca de 40 espécies de cianobactérias produzem toxinas, incluindo neurotoxinas (anatoxinas e saxitoxinas), hepatotoxinas (microcistinas e nodularinas), cilinderspermopsinas (citotoxinas) e lipopolissacarídeos (BARRINGTON et al., 2013BARRINGTON, D.J.; REICHWALDT, E.S.; GHADOUANI, A. The use of hydrogen peroxide to remove cyanobacteria and microcystins from waste stabilization ponds and hypereutrophic systems. Ecological Engineering. v. 50, 2013, p. 86-94, 2013. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2012.04.024
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; MAKOWER et al., 2015MAKOWER, A.K.; SCHUURMANS, J.M.; GROTH, D.; ZILLIGES, Y.; MATTHIJS, H.C.P.; DITTMANN, E. Transcriptomics-aided dissection of the intracellular and extracellular roles of microcystin in Microcystis aeruginosa PCC 7806. Applied and environmental microbiology, v. 81, n. 2, p. 544-554, 2015. https://doi.org/10.1128/AEM.02601-14
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; SCHUURMANS et al., 2018SCHUURMANS, J.M.; BRINKMANN, B.W.; MAKOWER, A.K.; DITTMANN, E.; HUISMAN, J.; MATTHIJS, H.C.P. Microcystin interferes with defense against high oxidative stress in harmful cyanobacteria. Harmful Algae, v. 78, p. 47-55, 2018. https://doi.org/10.1016/j.hal.2018.07.008
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). Quando aspiradas em aerossóis, bem como ingeridas, por meio do consumo de água ou alimentos, são responsáveis pelo envenenamento de animais aquáticos, domésticos e selvagens, além de afetar a saúde humana (SZLAG et al., 2015SZLAG, D.C.; SINCLAIR, J.L.; SOUTHWELL, B.; WESTRICK, J.A. Cyanobacteria and cyanotoxins occurrence and removal from five high-risk conventional treatment drinking water plants. Toxins, v. 7, n. 6, p. 2198-2220, 2015.; JANG et al., 2020JANG, M.; BERTHOLD, D.E.; YU, Z.; SILVA-SANCHEZ, C.; LAUGHINGHOUSE IV, H.D.; DENSLOW, N.D.; HAN, S. Atmospheric Progression of Microcystin-LR from Cyanobacterial Aerosols. Environmental Science and Technology, 2020. https://doi.org/10.1021/acs.estlett.0c00464
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). Além de tóxicos, alguns metabólitos produzidos por cianobactérias também causam inconvenientes, como alterações no odor e no sabor da água, levando a população a buscar outras fontes de abastecimento, em muitos casos menos seguras do ponto de vista microbiológico (BALLOT et al., 2014BALLOT, A.; SANDVIK, M.; RUNDBERGET, T.; BOTHA, C.J.; MILES, C.O. Diversity of cyanobacteria and cyanotoxins in Hartbeespoort Dam, South Africa. Marine and Freshwater Research, v. 65, p. 175-189, 2014. http://doi.org/10.1071/MF13153
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; BORGES et al., 2015BORGES, H.L.F.; BRANCO, L.H.Z.; MARTINS, M.D.; LIMA, C.S.; BARBOSA, P.T.; LIRA, G.A.S.T.; BITTENCOURT-OLIVEIRA, M.C.; MOLICA, R.J.R. Cyanotoxin production and phylogeny of benthic cyanobacterial strains isolated from the northeast of Brazil. Harmful Algae, v. 43, p. 46-57, 2015. http://doi.org/10.1016/j.hal.2015.01.003
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).

As florações de cianobactérias estão, geralmente, relacionadas aos processos de eutrofização dos ecossistemas aquáticos. A eutrofização em reservatórios de regiões de clima semiárido (PACHECO et al., 2016PACHECO, C.H.A.; CEBALLOS, B.S.O.; LIMA NETO, I.E. A regression analysis to determine the level of eutrophication of a reservoir in the Brazilian semiarid. Revista AIDIS de Ingeniería y Ciencias Ambientales, v. 9, n. 2, p. 274-289, 2016.; ROCHA et al., 2018ROCHA JUNIOR, C.A.N.; COSTA, M.R.A.; MENEZES, R.F.; ATTAYDE, J.L.; BECKER, V. Water volume reduction increases eutrophication risk in tropical semi-arid reservoirs. Acta Limnologica Brasiliensia, v. 30, p. e106, 2018. https://doi.org/10.1590/S2179-975X2117
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) tem conotações ainda mais dramáticas, já que são mais intensas e frequentes devido às altas temperaturas e às longas horas de luz por dia, que favorecem a fotossíntese e a multiplicação desses organismos (DOMONKOS et al., 2013DOMONKOS, I.; KIS, M.; GOMBOS, Z.; UGHY, B. Carotenoids, versatile components of oxygenic photosynthesis. Progress in lipid research, v. 52, p. 539-561, 2013. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.0...
; DENG et al., 2014DENG, J.; QIN, B.; PAERL, H.W.; ZHANG, Y.; WU, P.; MA, J.; CHEN, Y. Effects of nutrients, temperature and their interactions on spring phytoplankton community succession in Lake Taihu, China. Public Library of Science one, v. 9, n. 12, p. e113960, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113960
https://doi.org/10.1371/journal.pone.011...
; PAERL et al., 2014PAERL, H.W. Mitigating harmful cyanobacterial blooms in a human and climatically impacted world. Life, v. 4, n. 4, p. 988-1012, 2014. https://doi.org/10.3390/life4040988
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a). Além disso, as características dos reservatórios favorecem a estagnação da água e o alto tempo de retenção hidráulica, proporcionando o aquecimento, a evaporação, bem como alcalinidade e condutividade elevadas. Esses fatores morfométricos, hidrológicos e de qualidade estimulam a ocorrência de florações de cianobactérias, exigindo atenção no manejo (HUISMAN et al., 2018HUISMAN, J.; CODD, G.A.; PAERL, H.W.; IBELINGS, B.W.; VERSPAGEN, J.M.H.; VISSER, P.M. Cyanobacterial blooms. Nature Reviews Microbiology, v. 16, n. 8, p. 471-483, 2018. https://doi.org/10.1038/s41579-018-0040-1
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).

Estratégias de adaptação das cianobactérias

Alterações climáticas

Apesar de as inter-relações entre as condições climáticas e as respostas do fitoplâncton serem complexas, o que aumenta o grau de incertezas de qualquer modelagem (PETER et al., 2015PETER, K.H.; SOMMER, U. Interactive effect of warming, nitrogen and phosphorus limitation on phytoplankton cell size. Ecology and Evolution., v. 5, n. 5, p. 1011-1024, 2015. https://doi.org/10.1002/ece3.1241
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), estudos têm proposto uma correlação positiva entre os efeitos das mudanças climáticas e da eutrofização sobre as florações de cianobactérias (PAERL et al., 2012PAERL, H.W.; PAUL, V.J. Climate change: links to global expansion of harmful cyanobacteria. Water Res., v. 46, n. 5, p. 1349-1363, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.08.002
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; PAERL et al., 2014PAERL, H.W.; XU, H.; HALL, N.S.; ZHU, G.; QIN, B.; WU, Y.; ROSSIGNOL, K.L.; DONG, L.; MCCARTHY, M.J.; JOYNER, A.R. Controlling cyanobacterial blooms in hypertrophic Lake Taihu, China: will nitrogen reductions cause replacement of non-N2 fixing by N2 fixing taxa? Public Library of Science One, v. 9, n. 11, p. e113123, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113123
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a; PETER et al., 2015PETER, K.H.; SOMMER, U. Interactive effect of warming, nitrogen and phosphorus limitation on phytoplankton cell size. Ecology and Evolution., v. 5, n. 5, p. 1011-1024, 2015. https://doi.org/10.1002/ece3.1241
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).

Relatos de ocorrência de florações de cianobactérias em reservatórios eutróficos em todo o mundo estão se tornando mais frequentes, já que esses microrganismos têm várias técnicas adaptativas que, em geral, os tornam mais competitivos em ambientes lênticos do que outros organismos fitoplanctônicos (NEILAN et al., 2013NEILAN, B.A.; PEARSON, L.A.; MUENCHHOFF, J.; MOFFITT, M.C.; DITTMANN, E. Environmental conditions that influence toxin biosynthesis in cyanobacteria. Environmental microbiology, v. 15, n. 5, p. 1239-1253, 2013. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02729.x
https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012...
; PAERL et al., 2012PAERL, H.W.; PAUL, V.J. Climate change: links to global expansion of harmful cyanobacteria. Water Res., v. 46, n. 5, p. 1349-1363, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.08.002
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). HUERTAS et al. (2011)HUERTAS, I.E.; ROUCO, M.; LOPEZ-RODAS, V.; COSTAS, E. Warming will affect phytoplankton differently: evidence through a mechanistic approach. Proceedings. Biological sciences, v. 278, n. 1724, p. 3534-3543, 2011. https://doi.org/10.1098/rspb.2011.0160
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e Peter et al. (2015)PETER, K.H.; SOMMER, U. Interactive effect of warming, nitrogen and phosphorus limitation on phytoplankton cell size. Ecology and Evolution., v. 5, n. 5, p. 1011-1024, 2015. https://doi.org/10.1002/ece3.1241
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corroboraram essa ideia quando observaram que o aumento da temperatura, as variações na disponibilidade de nutrientes, o metano, a luz e outros fatores abióticos e bióticos associados às mudanças ambientais podem beneficiar o desenvolvimento de cianobactérias (DENG et al., 2014DENG, J.; QIN, B.; PAERL, H.W.; ZHANG, Y.; WU, P.; MA, J.; CHEN, Y. Effects of nutrients, temperature and their interactions on spring phytoplankton community succession in Lake Taihu, China. Public Library of Science one, v. 9, n. 12, p. e113960, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113960
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; PAERL et al., 2014PAERL, H.W. Mitigating harmful cyanobacterial blooms in a human and climatically impacted world. Life, v. 4, n. 4, p. 988-1012, 2014. https://doi.org/10.3390/life4040988
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b; BIŽIĆ et al., 2020BIŽIĆ, M.; KLINTZSCH, T.; IONESCU, D.; HINDIYEH, M.Y.; GÜNTHEL, M.; MURO-PASTOR, A.M.; ECKERT, W.; URICH, T.; KEPPLER, F.; GROSSART, H.P. Aquatic and terrestrial cyanobacteria produce methane. Science Advances, v. 6, n. 3, p. eaax5343, 2020. https://doi.org/10.1126/sciadv.aax5343
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)

Mudanças nas condições climáticas podem alterar padrões pluviométricos e intensificar a entrada e a recirculação de nutrientes nos ecossistemas aquáticos (PAERL et al., 2012PAERL, H.W.; PAUL, V.J. Climate change: links to global expansion of harmful cyanobacteria. Water Res., v. 46, n. 5, p. 1349-1363, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.08.002
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). Precipitações mais intensas tendem a carrear mais sedimentos e nutrientes, estimulando a multiplicação de cianobactérias, dentre elas as potencialmente tóxicas (HUERTAS et al., 2011HUERTAS, I.E.; ROUCO, M.; LOPEZ-RODAS, V.; COSTAS, E. Warming will affect phytoplankton differently: evidence through a mechanistic approach. Proceedings. Biological sciences, v. 278, n. 1724, p. 3534-3543, 2011. https://doi.org/10.1098/rspb.2011.0160
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). Adicionalmente, os períodos de seca aumentam o tempo de residência e o reciclo interno de nutrientes, aumentando a densidade celular e alterando a composição específica do fitoplâncton, o que favorece o desenvolvimento e a permanência de florações de cianobactérias (PAERL et al., 2014PAERL, H.W. Mitigating harmful cyanobacterial blooms in a human and climatically impacted world. Life, v. 4, n. 4, p. 988-1012, 2014. https://doi.org/10.3390/life4040988
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a).

Temperatura

A temperatura da água é um fator extremamente importante para o desenvolvimento de cianobactérias, pois afeta processos fisiológicos, tais como a fotossíntese, a respiração e a taxa de crescimento (YOKOO et al., 2014YOKOO, R.; HOOD, R.D.; SAVAGE, D.F. Live-cell imaging of cyanobacteria. Photosynthesis Research, v. 126, n. 1, p. 33-46, 2014. https://doi.org/10.1007/s11120-014-0049-x
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). Devido ao aumento das emissões de gases de efeito de estufa, a temperatura do planeta deve subir 4,8°C nos próximos anos, incrementando as taxas de crescimento de cianobactérias, principalmente em ambientes rasos (DENG et al., 2014DENG, J.; QIN, B.; PAERL, H.W.; ZHANG, Y.; WU, P.; MA, J.; CHEN, Y. Effects of nutrients, temperature and their interactions on spring phytoplankton community succession in Lake Taihu, China. Public Library of Science one, v. 9, n. 12, p. e113960, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113960
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).

Além disso, as temperaturas elevadas, associadas à ausência de ventos, favorecem a estratificação térmica dos reservatórios por longos períodos, reduzindo a mistura vertical e tornando a água na superfície quente e pobre em nutrientes, enquanto a água em profundidade passa a ser fria e rica em nutrientes. Essas condições beneficiam espécies de cianobactérias que apresentam a capacidade de ajustar a flutuabilidade na coluna de água (DZIALLAS et al., 2011DZIALLAS, C.; GROSSART, H.P. Increasing oxygen radicals and water temperature select for toxic Microcystis. Public Library of Science One, v. 6, n. 9, p. 25569, 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0025569
https://doi.org/10.1371/journal.pone.002...
; DENG et al., 2014DENG, J.; QIN, B.; PAERL, H.W.; ZHANG, Y.; WU, P.; MA, J.; CHEN, Y. Effects of nutrients, temperature and their interactions on spring phytoplankton community succession in Lake Taihu, China. Public Library of Science one, v. 9, n. 12, p. e113960, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113960
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). Essa flutuabilidade é um importante recurso ecológico de algumas cianobactérias que permite a busca por nichos mais adequados em termos de concentração de nutrientes, utilização de luz e competição. Assim, cianobactérias com aerótopos obtêm vantagem competitiva sobre outros organismos fitoplanctônicos (DENG et al., 2014DENG, J.; QIN, B.; PAERL, H.W.; ZHANG, Y.; WU, P.; MA, J.; CHEN, Y. Effects of nutrients, temperature and their interactions on spring phytoplankton community succession in Lake Taihu, China. Public Library of Science one, v. 9, n. 12, p. e113960, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113960
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).

Luz

Organismos fotossintéticos requerem radiação fotossinteticamente ativa para seu desenvolvimento e sua fisiologia. As cianobactérias apresentam vantagens sobre outros grupos fitoplanctônicos, pois promovem a captura de luz utilizando um modelo composto por moléculas de clorofila, carotenoides e ficobilissomos (STADNICHUK et al., 2015STADNICHUK, I.N.; KRASILNIKOV, P.M.; ZLENKO, D.V. Cyanobacterial phycobilisomes and phycobiliproteins. Microbiology, v. 84, n. 2, p. 101-111, 2015.). Apesar de a luz solar ter uma distribuição de comprimentos de onda ao longo de toda a faixa visível, as clorofilas absorvem apenas uma parte desse espectro (CHEN et al. 2012CHEN, M.; LI, Y.; BIRCH, D.; WILLOWS, R.D. A cyanobacterium that contains chlorophyll f- a red-absorbing photopigment. FEBS Letters, v. 586, n. 19, p. 3249-3254, 2012. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2012.06.045
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). Os pigmentos acessórios (ficobilinas, carotenoides e xantofilas) presentes em cianobactérias captam energia luminosa em regiões do espectro de luz não absorvidos pela clorofila, que podem ser clorofila a, b, d e f, tornando mais eficiente a utilização de energia luminosa (KOPEČNÁ et al., 2012KOPEČNÁ, J.; KOMENDA, J.; BUČINSKÁ, L.; SOBOTKA, R. Long-term acclimation of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 to high light is accompanied by an enhanced production of chlorophyll that is preferentially channeled to trimeric photosystem I. Plant Physiology, v. 160, n. 4, p. 2239-2250, 2012. https://doi.org/10.1104/pp.112.207274
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). Existem alguns gêneros de cianobactérias que apresentam características adaptativas, como é o caso do Microcystis, em que, devido à limitação de nutrientes, há clorose da cultura, ou seja, perda de pigmento, para que se mantenha viável. Essas células mantêm a viabilidade por períodos prolongados e, uma vez retornadas às condições adequadas, retomam a divisão e são responsáveis pela recolonização de um ambiente adequado (MEIRELES et al., 2015MEIRELES, D.A.; SCHRIPSEMA, J.; VETÖ ARNHOLDT, A.C.; DAGNINO, D. Persistence of Only a Minute Viable Population in Chlorotic Microcystis aeruginosa PCC 7806 Cultures Obtained by Nutrient Limitation. Public Library of Science One, v. 10, n. 7, p. e0133075, 2015. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0133075
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).

Os carotenoides estão associados à membrana fotossintética, ajudando a capturar a luz e a proteger a clorofila a contra a foto-oxidação (GITELSON et al., 2011GITELSON, A.A.; GAO, B.C.; LI, R.R.; BERDNIKOV, S.; LI, R.R.; SAPRYGIN, V. Estimation of chlorophyll-a concentration in productive turbid waters using a Hyperspectral Imager for the Coastal Ocean – the Azov Sea case study. Environmental Research Letters, v. 95, n. 6, p. 24023-6, 2011. https://doi.org/10.1088/1748-9326/6/2/024023
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). A foto-oxidação ocorre sob condições de excesso de absorção de luz, sendo a principal função desses carotenoides proteger as células contra danos oxidativos durante a fotossíntese (DOMONKOS et al., 2013DOMONKOS, I.; KIS, M.; GOMBOS, Z.; UGHY, B. Carotenoids, versatile components of oxygenic photosynthesis. Progress in lipid research, v. 52, p. 539-561, 2013. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
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). A expressão gênica relacionada à biossíntese de carotenoides é estimulada por altas intensidades luminosas (SAINI et al., 2018SAINI, D.K.; PABBI, S.; SHUKLA, P. Cyanobacterial pigments: Perspectives and biotechnological approaches. Food and Chemical Toxicology, v. 120, p. 616-624, 2018. https://doi.org/10.1016/j.fct.2018.08.002
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).

As ficobilinas estão ligadas a proteínas específicas, formando ficobiliproteínas, as quais estão associadas em complexos altamente ordenados, chamados ficobilissomos, unindo as membranas fotossintéticas (SOBIECHOWSKA-SASIM et al., 2014SOBIECHOWSKA-SASIM, M.; STOŃ-EGIERT, J.; KOSAKOWSKA, A. Quantitative analysis of extracted phycobilin pigments in cyanobacteria – an assessment of spectrophotometric and spectrofluorometric methods. Journal of Applied Phycology, v. 26, p. 2065-2074, 2014. https://doi.org/10.1007/s10811-014-0244-3
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). Quanto às características espectrais, as ficobiliproteínas correspondem a uma excelente adaptação fotocromática que as sustenta em diferentes tipos de iluminação, conforme sua absorção de luz em determinadas faixas de comprimentos de onda, podendo ser: amarelas (faixa de 550 nm [ficoeritrina]), verdes ou azuis (de 620–625 nm [c-ficocianinas]) e vermelhas (de 635–645 nm [aloficocianinas]), energia luminosa na região vermelha (EROKHINA et al., 2002EROKHINA, L.G.; SHATILOVICH, A.V.; KAMINSKAYA, O.P.; GILICHINSKII, D.A. The Absorption and Fluorescence Spectra of the Cyanobacterial Phycobionts of Cryptoendolithic Lichens in the High-Polar Regions of Antarctica. Mikrobiologiia, v. 71, n. 5, p. 601-607, 2002.; CHEN et al., 2011CHEN, M; BLANKENSHIP, R. E. Expanding the solar spectrum used by photosynthesis. Cell Press, v. 16, n. 8, p. 427-431, 2011. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2011.03.011
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; STADNICHUK et al., 2015STADNICHUK, I.N.; KRASILNIKOV, P.M.; ZLENKO, D.V. Cyanobacterial phycobilisomes and phycobiliproteins. Microbiology, v. 84, n. 2, p. 101-111, 2015.).

A qualidade e a quantidade de luz podem influenciar a composição dos ficobilissomos, uma vez que altas taxas de intensidade da luz resultam em diminuição no número de cromóforos no complexo e de ficobilissomos por célula, bem como de clorofila a (SOBIECHOWSKA-SASIM et al., 2014SOBIECHOWSKA-SASIM, M.; STOŃ-EGIERT, J.; KOSAKOWSKA, A. Quantitative analysis of extracted phycobilin pigments in cyanobacteria – an assessment of spectrophotometric and spectrofluorometric methods. Journal of Applied Phycology, v. 26, p. 2065-2074, 2014. https://doi.org/10.1007/s10811-014-0244-3
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). A adaptação fotocromática de determinadas espécies permite, ou não, a adaptação delas ao ambiente, permitindo, assim, o crescimento desses organismos em intensidades relativamente baixas (STADNICHUK et al., 2015STADNICHUK, I.N.; KRASILNIKOV, P.M.; ZLENKO, D.V. Cyanobacterial phycobilisomes and phycobiliproteins. Microbiology, v. 84, n. 2, p. 101-111, 2015.).

Macronutrientes

As cianobactérias são os únicos organismos oxifototróficos (obtenção de recursos energético e a liberação de oxigênio), que têm como principais mecanismos de adaptação a fixação do nitrogênio atmosférico (N2), do domínio Bacteria (WHITTON et al., 2012WHITTON, B.A.; POTTS, M. Introduction to the Cyanobacteria. In: WHITTON, B.A. (Ed.) Ecology of Cyanobacteria II: Their Diversity in Space and Time, p.1-13, 2012.). Entretanto, a fotossíntese aeróbica é incompatível com a fixação de nitrogênio, já que a nitrogenase é inativada pelo oxigênio (PAERL et al., 2014PAERL, H.W. Mitigating harmful cyanobacterial blooms in a human and climatically impacted world. Life, v. 4, n. 4, p. 988-1012, 2014. https://doi.org/10.3390/life4040988
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b). Assim, as cianobactérias utilizam dois mecanismos principais para separar essas atividades: um temporal e um espacial. No primeiro caso, há o armazenamento de glicogênio durante o dia e a fixação de nitrogênio à noite, comum em alguns gêneros unicelulares (LATYSHEVA et al., 2012LATYSHEVA, N.; JUNKER, V.L.; PALMER, W.J.; CODD, G.A.; BARKER, D. The evolution of nitrogen fixation in cyanobacteria. Bioinformatics, v. 28, n. 5, p. 603-606, 2012. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts008
https://doi.org/10.1093/bioinformatics/b...
; BOYD et al., 2013BOYD, E.S.; PETERS, J.W. New insights into the evolutionary history of biological nitrogen fixation. Frontiers in microbiology, v. 4, p. 201, 2013. https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00201
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). O segundo ocorre em células diferenciadas, chamadas heteróclitos, sendo um mecanismo único de espécies de cianobactérias filamentosas (CUI et al., 2012CUI, H.; WANG, Y.; WANG, Y.; QIN, S. Genome-wide analysis of putative peroxiredoxin in unicellular and filamentous cyanobacteria. BMC Evolutionary Biology. v. 12, p. 220, 2012. https://doi.org/10.1186/1471-2148-12-220
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; FLORES et al., 2016FLORES, E.; HERRERO, A.; FORCHHAMMER, K.; MALDENER, I. Septal Junctions in Filamentous Heterocyst-Forming Cyanobacteria. Trends in Microbiology, v. 24, n. 2, p. 79-82, 2016. https://doi.org/10.1016/j.tim.2015.11.011
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).

Adicionalmente, as cianobactérias são capazes de sobreviver em ambientes com baixa concentração de CO2, uma vez que têm mecanismos de concentração de carbono inorgânico ativo por meio de carboxossomos, que são grânulos de reserva (RAE et al., 2013RAE, B.D.; LONG, B.M.; BADGER, M.R.; PRICE, G.D. Functions, compositions, and evolution of the two types of carboxysomes: polyhedral microcompartments that facilitate CO2 fixation in cyanobacteria and some proteobacteria. Microbiology and molecular biology reviews: MMBR, v. 77, n. 3, p. 357-79, 2013. https://doi.org/10.1128/MMBR.00061-12
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; KERFELD et al., 2016KERFELD, C.A.; MELNICKI, M.R. Assembly, function and evolution of cyanobacterial carboxysomes. Current opinion in plant biology, v. 31, p. 66-75, 2016.; FAULKNER et al., 2017FAULKNER, M.; RODRIGUEZ-RAMOS, J.; DYKES, G.F.; OWEN, S.V.V.; CASELLA, S.; SIMPSON, D.M.; BEYNON, R.J.; LIU, L.N. Direct characterization of the native structure and mechanics of cyanobacterial carboxysomes. Nanoscale, v. 9, n. 30, p. 10662-10673, 2017. https://doi.org/10.1039/C7NR02524F
https://doi.org/10.1039/C7NR02524F...
). Essa estrutura é uma inclusão cristalina que permite a fixação mais rápida do CO2 sem afetar a osmolaridade citoplasmática, ou seja, a pressão osmótica não se alterou devido à insolubilidade dos carboxossomos (RAE et al., 2013RAE, B.D.; LONG, B.M.; BADGER, M.R.; PRICE, G.D. Functions, compositions, and evolution of the two types of carboxysomes: polyhedral microcompartments that facilitate CO2 fixation in cyanobacteria and some proteobacteria. Microbiology and molecular biology reviews: MMBR, v. 77, n. 3, p. 357-79, 2013. https://doi.org/10.1128/MMBR.00061-12
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). O fato de as cianobactérias terem tal estrutura pode ser considerado uma adaptação evolutiva à vida sob condições estritamente autotróficas, conferindo competitividade ecológica adicional (NAKAYAMA et al., 2012NAKAYAMA, T.; ARCHIBALD, J.M. Evolving a photosynthetic organelle. BMC Biology, v, 10, n. 1, p. 35, 2012. https://doi.org/10.1186/1741-7007-10-35
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).

Micronutrientes

Além de macronutrientes, como carbono, nitrogênio e fósforo, os fitoplânctons também requerem vários micronutrientes para seu crescimento (BABAEIAN et al., 2011BABAEIAN, M.; PIRI, I.; TAVASSOLI, A.; ESMAEILIAN, Y.; GHOLAMI, H. Effect of water stress and micronutrients (Fe, Zn and Mn) on chlorophyll fluorescence, leaf chlorophyll content and sunflower nutrient uptake in Sistan region. African Journal of Agricultural Research, v. 6, n. 15, p. 3526-3531, 2011.; ANDERSON et al., 2015ANDERSSON, A.; HÖGLANDER, H.; KARLSSON, C.; HUSEBY, S. Key role of phosphorus and nitrogen in regulating cyanobacterial community composition in the northern Baltic Sea. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 164, p. 161-171, 2015. https://doi.org/10.1016/j.ecss.2015.07.013
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). O ferro é particularmente importante, pois é utilizado em diversos processos celulares, como na fotossíntese, no transporte de elétrons, na assimilação e na fixação de N, bem como na transferência de energia (MORRISSEY et al., 2012MORRISSEY, J.; BOWLER, C. Iron utilization in marine cyanobacteria and eukaryotic algae. Frontiers in microbiology, v. 3, p. 43, 2012. https://doi.org/10.3389/fmicb.2012.00043
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). No entanto, as cianobactérias geralmente dominam áreas nas quais a biomassa do fitoplâncton é limitada pela disponibilidade de ferro. Em baixas concentrações de ferro, as cianobactérias são capazes de produzir sideróforos como parte de um sistema de aquisição de ferro de alta afinidade (ŘEZANKA et al., 2018ŘEZANKA, T.; PALYZOVÁ, A.; SIGLER, K. Isolation and identification of siderophores produced by cyanobacteria. Folia Microbiologica, v. 63, n. 5, p. 569-579, 2018. https://doi.org/10.1007/s12223-018-0626-z
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). Outros metais importantes incluem manganês, cobalto, cobre e zinco.

Peróxido de hidrogênio como algicida

Fundamento para a utilização de peróxido de hidrogênio como algicida

A redução de nutrientes é amplamente considerada como a melhor estratégia para combater a floração das cianobactérias. O peróxido de hidrogênio (H2O2) pode reduzir significativamente a quantidade de carbono orgânico, sendo canalizado por meio de procariontes, bem como alterar a biodisponibilidade de carbono orgânico e nutrientes por intermédio da redução das taxas e das mudanças de produção heterotrófica procariótica (PHP) e atividade enzimática extracelular (EEA) (BALTAR et al., 2013BALTAR, F.; REINTHALER, T.; HERNDL, G.J.; PINHASSI, J. Major effect of hydrogen peroxide on bacterioplankton metabolism in the Northeast Atlantic. Public Library of Science One, v. 8, n. 4, p. e61051, 2013. http://doi.org/10.1371/journal.pone.0061051
http://doi.org/10.1371/journal.pone.0061...
). No entanto, melhorar a qualidade da água por meio da redução de nutrientes de um lago hipereutrófico é, muitas vezes, um processo lento e difícil. Assim, estratégias de curto prazo para controlá-las vêm sendo estudadas, sendo uma delas a aplicação de H2O2 (YANG et al., 2018YANG, Z.; BULEY, R.P.; FERNANDEZ-FIGUEROA, E.G.; BARROS, M.U.G.; RAJENDRAN, S.; WILSON, A.E. Hydrogen peroxide treatment promotes chlorophytes over toxic cyanobacteria in a hyper-eutrophic aquaculture pond. Environmental Pollution, v. 240, p. 590-598, 2018. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2018.05.012
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).

Embora os métodos químicos de supressão de cianobactérias não sejam ideais, o H2O2 é preferível aos algicidas químicos mais tradicionais, como o sulfato de cobre e o alumínio, por exemplo (BARRINGTON et al., 2013BARRINGTON, D.J.; REICHWALDT, E.S.; GHADOUANI, A. The use of hydrogen peroxide to remove cyanobacteria and microcystins from waste stabilization ponds and hypereutrophic systems. Ecological Engineering. v. 50, 2013, p. 86-94, 2013. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2012.04.024
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). A preferência por esse algicida se dá por ser um potente oxidante, por não introduzir elementos contaminantes na água, não ser formador de organo-halogenados e apresentar relativo baixo custo. É, assim, considerado uma das soluções mais baratas e efetivas a curto prazo para o controle das cianobactérias (LIU et al., 2017LIU, M.; SHI, X.; CHEN, C.; LI, Y; SUN, C. Responses of Microcystis colonies of different sizes to hydrogen peroxide stress. Toxins, v. 9, n. 10, p. 306, 2017. https://doi.org/10.3390/toxins9100306
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). O H2O2 decompõe-se em O2 e água de tal forma que não permanece no sistema por muito tempo nem resulta na formação de subprodutos prejudiciais (MOSTOFA et al., 2013MOSTOFA, K.M.G.; LIU, C.; SAKUGAWA, H.; VIONE, D.; MINAKATA, D.; WU F. Photoinduced and microbial generation of hydrogen peroxide and organic peroxides in natural waters. In: Mostofa KMG, Yoshioka T, Mottaleb A, Vione D (eds.) Photobiogeochemistry of organic matter: principles and practices in water. Heidelberg: Springer, p. 139-207, 2013.). O H2O2 (potencial padrão em V de 1,77) é produzido naturalmente em sistemas de água doce em baixas concentrações, por fotólise da matéria orgânica dissolvida, e formado biologicamente pelo fitoplâncton (WEENIK et al., 2015WEENIK, E.F.J.; LUIMSTRA, V.M.; SCHUURMANS, J.M.; VAN HERK, M.J.; VISSER, P.M.; MATTHIJS, H.C.P. Combatting cyanobacteria with hydrogen peroxide: a laboratory study on the consequences for phytoplankton community and diversity. Frontiers in microbiology, v. 6, p. 714, 2015. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00714
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). Esse algicida, em baixas concentrações, pode proporcionar benefícios sobre a aplicação de outros oxidantes nas mesmas dosagens, já que é capaz de oxidar MIB (2-metilisoborneol) e geosmina (trans-1,10-dimetil-trans-9-decalol), ao contrário do cloro (potencial padrão em V de 1,4) (YUAN et al., 2013YUAN, B.L.; XU, D.M.; LI, F.; FU, M.L. Removal efficiency and possible pathway of odour compounds (2-methylisoborneol and geosmin) by ozonation. Separation and Purification Technology, v. 117, p. 53-58, 2013. https://doi.org/10.1016/j.seppur.2013.04.029
https://doi.org/10.1016/j.seppur.2013.04...
; WERT et al., 2014WERT, E.C.; KORAK, J.A.; TRENHOLM, R.A.; ROSARIO-ORTIZ, F.L. Effect of oxidant exposure on the release of intracellular microcystin, MIB, and geosmin from three cyanobacteria species. Water Research, v. 52, p. 251-259, 2014. https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.11.001
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).

A aplicação de H2O2 é um método de controle rápido que demonstrou sucesso em aplicações em diversos ambientes aquáticos. Após a aplicação de H2O2 em um pequeno lago na Holanda com floração de Planktothrix agardhii, a sua vitalidade foi reduzida em 70% em 3 horas (MATTHIJS et al., 2012MATTHIJS, H.C.P.; VISSER, P.M.; REEZE, B.; MEEUSE, J.; SLOT, P.C.; WIJN, G.; TALENS, R.; HUISMAN, J. Selective suppression of harmful cyanobacteria in an entire lake with hydrogen peroxide. Water research, v. 46, n. 5, p. 1460-1472, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.11.016
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). Além disso, a abundância de cianobactérias foi reduzida de 6,0 × 105 células mL-1, antes da adição de H2O2, para 1.0 × 104 células mL-1, 10 dias após a adição, permanecendo baixa por 7 semanas e a concentração de cianotoxina diminuiu a uma taxa semelhante à população de cianobactérias (MATTHIJS et al., 2012MATTHIJS, H.C.P.; VISSER, P.M.; REEZE, B.; MEEUSE, J.; SLOT, P.C.; WIJN, G.; TALENS, R.; HUISMAN, J. Selective suppression of harmful cyanobacteria in an entire lake with hydrogen peroxide. Water research, v. 46, n. 5, p. 1460-1472, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.11.016
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).

Considera-se controle bem-sucedido de cianobactérias suprimir uma floração utilizando uma concentração de H2O2 mais baixa possível, limitando, assim, os potenciais efeitos sobre outros organismos (MORRIS et al., 2016MORRIS, J.J.; JOHNSON, Z.I.; WILHELM, S.W.; ZINSER, E.R. Diel regulation of hydrogen peroxide defenses by open ocean microbial communities. Journal of Plankton Research, v. 38, n. 4, p. 1-12, 2016. https://doi.org/10.1093/plankt/fbw016
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). Esse controle tem a vantagem de que as cianobactérias são suprimidas, enquanto outros organismos são afetados em menor escala. Além disso, o H2O2 adicionado se degrada em água e oxigênio dentro de alguns dias e, dessa forma, não deixa traços químicos no ambiente. (MATTHIJS et al., 2012MATTHIJS, H.C.P.; VISSER, P.M.; REEZE, B.; MEEUSE, J.; SLOT, P.C.; WIJN, G.; TALENS, R.; HUISMAN, J. Selective suppression of harmful cyanobacteria in an entire lake with hydrogen peroxide. Water research, v. 46, n. 5, p. 1460-1472, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.11.016
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).

Barrington et al. (2013)BARRINGTON, D.J.; REICHWALDT, E.S.; GHADOUANI, A. The use of hydrogen peroxide to remove cyanobacteria and microcystins from waste stabilization ponds and hypereutrophic systems. Ecological Engineering. v. 50, 2013, p. 86-94, 2013. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2012.04.024
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estudaram a aplicabilidade do H2O2 na remoção de cianobactérias e microcistinas de águas residuais tratadas em lagoas de estabilização em escala real. O H2O2 diminuiu significativamente a densidade de cianobactérias e a concentração de microcistinas (reduzida para aproximadamente 8% do valor inicial) em poucos dias após a aplicação. Por outro lado, houve crescimento de fitoplâncton eucarioto, sugerindo que o H2O2 pode ser usado no controle de cianobactérias em lagoas de estabilização, devido à sua sensibilidade a esse algicida. O estudo indicou que, apesar de as doses mais altas aplicadas (40 mg.L-1) poderem levar à morte do zooplâncton (Daphnia carinata e Moina sp.) em 24 horas, é improvável que isso aconteça nas lagoas de estabilização, devido à capacidade do zooplâncton de migrar para áreas com menores concentrações do oxidante.

Estudos mostram que alta quantidade de matéria orgânica na água aumenta a taxa de degradação e a necessidade do aumento da concentração do H2O2, provocando a redução da eficácia do H2O2 na eliminação de cianobactérias. A eliminação de cianobactérias requer o uso de doses baixas de H2O2, definindo, assim, os limites para uso desse composto em lagos e reservatórios artificiais (BARRINGTON et al., 2011; REICHWALDT et al., 2012REICHWALDT, E.S.; ZHENG, L.; BARRINGTON, D.J.; GHADOUANA, A. Acute toxicological response of Daphnia and Moina to hydrogen peroxide. Journal of Environmental Engineering, v. 138, n. 5, p. 607-611, 2012. https://doi.org/10.1061/(ASCE)EE.1943-7870.0000508
https://doi.org/10.1061/(ASCE)EE.1943-78...
; WEENIK et al., 2015WEENIK, E.F.J.; LUIMSTRA, V.M.; SCHUURMANS, J.M.; VAN HERK, M.J.; VISSER, P.M.; MATTHIJS, H.C.P. Combatting cyanobacteria with hydrogen peroxide: a laboratory study on the consequences for phytoplankton community and diversity. Frontiers in microbiology, v. 6, p. 714, 2015. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00714
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).

Limitações do uso de peróxido de hidrogênio no controle de cianobactérias

A aplicação de H2O2 em larga escala ainda apresenta alguns desafios. Até o momento, a aplicação em corpos hídricos inteiros foi testada apenas em um lago raso com profundidade máxima de 2 m e uma área de superfície de ~0,12 km2, devido à dificuldade logística e de aplicação de forma homogênea (MATTHIJS et al., 2012MATTHIJS, H.C.P.; VISSER, P.M.; REEZE, B.; MEEUSE, J.; SLOT, P.C.; WIJN, G.; TALENS, R.; HUISMAN, J. Selective suppression of harmful cyanobacteria in an entire lake with hydrogen peroxide. Water research, v. 46, n. 5, p. 1460-1472, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.11.016
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). Além disso, ainda existe o risco potencial de lise maciça de cianobactérias resultante da aplicação de H2O2, causando a liberação do conteúdo intracelular, inclusive de toxinas, como as microcistinas. Por outro lado, apesar de as concentrações de microcistinas aumentarem imediatamente após a aplicação de H2O2, foi possível observar redução para abaixo dos níveis de detecção do método analítico (< 1 μg.L-1), após vários dias da aplicação (OTTEN et al., 2012OTTEN, T.G.; XU, H.; QIN, B.; ZHU, G.; PAERL, H.W. Spatiotemporal patterns and ecophysiology of toxigenic Microcystis blooms in Lake Taihu, China: implications for water quality management. Environmental science & technology, v. 46, n. 6, p. 3480-3488, 2012. https://doi.org/10.1021/es2041288
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). É importante lembrar que, além da contribuição do H2O2 para a degradação da microcistina, outros efeitos ambientais, tais como a fotólise, a biodegradação e a adsorção, por exemplo, também são responsáveis pela diminuição da concentração de microcistina dissolvida (BARRINGTON et al., 2013BARRINGTON, D.J.; REICHWALDT, E.S.; GHADOUANI, A. The use of hydrogen peroxide to remove cyanobacteria and microcystins from waste stabilization ponds and hypereutrophic systems. Ecological Engineering. v. 50, 2013, p. 86-94, 2013. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2012.04.024
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). Esse fato reforça a necessidade de aprofundamento dos estudos envolvendo a aplicação do H2O2 em reservatórios de maior porte, bem como conhecer, além da água, o sedimento desse local.

Estresse oxidativo em cianobactérias

Espécies reativas de oxigênio

Antes da evolução das cianobactérias, a Terra tinha uma atmosfera redutora (FAN et al., 2013FAN, J.; HO, L.; HOBSON, P.; BROOKES, J. Evaluating the effectiveness of copper sulfate, chlorine, potassium permanganate, hydrogen peroxide and ozone on cyanobacterial cell integrity. Water Research, v. 47, n. 14, p. 5153-5164, 2013. https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.05.057
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). Há aproximadamente três bilhões de anos, a atmosfera terrestre se alterou drasticamente: o oxigênio passou a ser produzido de forma mais abundante a partir da fotossíntese realizada por cianobactérias (DOMONKOS et al., 2013DOMONKOS, I.; KIS, M.; GOMBOS, Z.; UGHY, B. Carotenoids, versatile components of oxygenic photosynthesis. Progress in lipid research, v. 52, p. 539-561, 2013. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
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). Como primeiros organismos produtores de O2, as cianobactérias foram pioneiras a encontrar os efeitos nocivos das espécies reativas de oxigênio (EROs), inevitavelmente produzidas como um subproduto do metabolismo aeróbico. As EROs incluem o radical ânion superóxido (O2-), o radical hidroxila (OH) e o H2O2, dentre outros (BURSON et al., 2014BURSON, A.; MATTHIJS, H.C.P.; BRUIJNE, W.; TALENS, R.; HOOGENBOOM, R.; GERSSEN, A.; VISSER, P.M.; STOMP, M.; STEUR, K.; VAN SCHEPPINGEN, Y.; HUISMAN, J. Termination of a toxic Alexandrium bloom with hydrogen peroxide. Harmful Algae, v. 31, p. 125-135, 2014. https://doi.org/10.1016/j.hal.2013.10.017
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). Como um di-radical estável e um fraco aceptor de elétrons, o O2 não é capaz de oxidar aminoácidos ou ácidos nucleicos. Já o radical ânion superóxido, a radical hidroxila e o peróxido de hidrogênio são oxidantes mais fortes e altamente reativos com a maioria das biomoléculas. Isso ocorre porque as EROs são normalmente poderosas agentes oxidantes que danificam todos os tipos de estrutura celular (FAN et al., 2013FAN, J.; HO, L.; HOBSON, P.; BROOKES, J. Evaluating the effectiveness of copper sulfate, chlorine, potassium permanganate, hydrogen peroxide and ozone on cyanobacterial cell integrity. Water Research, v. 47, n. 14, p. 5153-5164, 2013. https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.05.057
https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.05...
).

Mecanismos de dano celular

O estresse oxidativo ocorre quando as EROs, devido à resposta à presença de substâncias oxidante, como OH, H2O2, se acumulam no interior da célula. Essas EROs são prejudiciais a lipídeos, proteínas e DNA (LIU et al., 2018LIU, P.; WEI, J.; YANG, K.; MASSEY, I.Y.; GUO, J.; ZHANG, C.; YANG, F. Isolation, molecular identification, and characterization of a unique toxic cyanobacterium Microcystis sp. found in Hunan Province, China. Journal of toxicology and environmental health. Part A, v. 81, n. 21, p. 1142-1149, 2018. https://doi.org/10.1080/15287394.2018.1532716
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). O radical hidroxila pode deformar as cadeias laterais de ácido graxo dos lipídios da membrana, removendo um átomo de hidrogênio (H) de um átomo de carbono (C) na cadeia lateral do ácido graxo, formando água (LIU et al., 2011aLIU, Y.; CHEN, W.; LI, D.; HUANG, Z.; SHEN, Y.; LIU, Y. Cyanobacteria/cyanotoxin contaminations and eutrophication status before Wuxi drinking water crisis in Lake Taihu, China. Journal of environmental sciences (China), v. 23, n. 4, p. 575-581, 2011a. https://doi.org/10.1016/s1001-0742(10)60450-0
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). O C é deixado com um elétron desemparelhado, tornando-se um radical que então reage com O2 para formar um peróxido orgânico, que remove um H de uma cadeia lateral vizinha, criando outro radical. As proteínas são danificadas pela oxidação das cadeias laterais e dos eixos principais polipeptídicos, resultando na formação de grupos carbonila, tendo como consequência a morte das cianobactérias (LIU et al., 2011aLIU, Y.; CHEN, W.; LI, D.; HUANG, Z.; SHEN, Y.; LIU, Y. Cyanobacteria/cyanotoxin contaminations and eutrophication status before Wuxi drinking water crisis in Lake Taihu, China. Journal of environmental sciences (China), v. 23, n. 4, p. 575-581, 2011a. https://doi.org/10.1016/s1001-0742(10)60450-0
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).

Mecanismos empregados contra o estresse oxidativo

Mecanismos preventivos e antioxidantes não enzimáticos

Como todos os organismos aeróbicos, as cianobactérias desenvolveram mecanismos para prevenir danos, como dissipação de energia e filtros solares de radiação ultravioleta (UV), sendo a scitonemina uma das substâncias responsáveis por atuar como filtro solar anti-UV (MOURELLE et al., 2017MOURELLE, M.L.; GÓMEZ, C.; SOTO, J.L.L. The Potential Use of Marine Microalgaeand Cyanobacteria in Cosmetics and Thalassotherapy. Cosmetics, v. 4, n. 4, p. 46, 2017. https://doi.org/10.3390/cosmetics4040046
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; SUN et al., 2019SUN, Y.; LI, Y.; LI, L.; HE, H. Preservation of Cyanobacterial UVR-Shielding Pigment Scytonemin in Carbonate Ooids Formed in Pleistocene Salt Lakes in the Qaidam Basin, Tibetan Plateau. Geophysical Research Letters, v. 46, p. 1-9, 2019. https://doi.org/10.1029/2019GL083321
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). Scitonemina é um pigmento amarelo a marrom, lipossolúvel, não fluorescente, muito estável, que é excretado e depositado nas bainhas de polissacarídeos extracelulares de algumas cianobactérias, sendo que a sua fluorescência sob luz UV demonstra que o pigmento é eficaz para proteger as células da entrada radiação quase UV (GAO et al., 2011GAO, Q.; GARCIA-PICHEL, F. Microbial ultravioleta sunscreens. Nature Reviews Microbiology, v. 9, n. 11, p. 791-802, 2011. https://doi.org/10.1038/nrmicro2649
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). O excesso de energia pode ser dissipado por meio da inibição envolvendo carotenoides não fotoquímicos induzidos pela luz azul (LEUNERT et al., 2014LEUNERT, F.; ECKERT, W.; PAUL, A.; GERHARDT, V.; GROSSART, H.P. Phytoplankton response to UV generated hydrogen peroxide from natural organic matter. Journal of Plankton Research, v. 36, n. 1, p. 1-13, 2014. https://doi.org/10.1093/plankt/fbt096
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) e pela regulação da biossíntese de proteínas leves de alta indutibilidade (DIXON et al., 2013DIXON, T.C.; VERMILYEA, A.W.; SCOTT, D.T.; VOELKER, B.M. Hydrogen peroxide dynamics in an agricultural headwater stream: evidence for significant non-photochemical production. Limnology and Oceanography, v. 58, n. 6, p. 2133-2144, 2013. https://doi.org/10.4319/lo.2013.58.6.2133
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).

As cianobactérias contêm antioxidantes não enzimáticos, principalmente carotenoides, como β-caroteno, mixoxantofila, zeaxantina e equinenona (DOMONKOS et al., 2013DOMONKOS, I.; KIS, M.; GOMBOS, Z.; UGHY, B. Carotenoids, versatile components of oxygenic photosynthesis. Progress in lipid research, v. 52, p. 539-561, 2013. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
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). Os carotenoides dissipam a energia da clorofila fotossensível. Em um experimento desenvolvido por Kopečná et al. (2012)KOPEČNÁ, J.; KOMENDA, J.; BUČINSKÁ, L.; SOBOTKA, R. Long-term acclimation of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 to high light is accompanied by an enhanced production of chlorophyll that is preferentially channeled to trimeric photosystem I. Plant Physiology, v. 160, n. 4, p. 2239-2250, 2012. https://doi.org/10.1104/pp.112.207274
https://doi.org/10.1104/pp.112.207274...
, observou-se que quando a capacidade de produzir zeaxantina era removida em uma cepa mutante de Synechocystis PCC 6803, aumentava-se a sensibilidade à alta intensidade de luz e ao estresse oxidativo. O α-tocoferol, mais comumente conhecido como vitamina E, é outro importante antioxidante não enzimático produzido por algumas cianobactérias. α-tocoferol protege as células de cianobactérias da peroxidação lipídica (INOUE et al., 2011INOUE, S.; EJIMA, K.; IWAI, E.; HAYASHI, H.; APPEL, J.; TYYSTJÄRVI, E.; MURATA, N.; NISHIYAMA, Y. Protection by α-tocopherol of the repair of photosystem II during photoinhibition in Synechocystis sp. PCC 6803. Biochimica et biophysica acta, v. 1807, n. 2 p. 236-241, 2011. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.11.003
https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.11...
). Mutantes deficientes em α-tocoferol foram mais sensíveis ao estresse oxidativo induzido pela adição de ácido leve e linoleico do que os mutantes do tipo selvagem (KOPEČNÁ et al., 2012KOPEČNÁ, J.; KOMENDA, J.; BUČINSKÁ, L.; SOBOTKA, R. Long-term acclimation of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 to high light is accompanied by an enhanced production of chlorophyll that is preferentially channeled to trimeric photosystem I. Plant Physiology, v. 160, n. 4, p. 2239-2250, 2012. https://doi.org/10.1104/pp.112.207274
https://doi.org/10.1104/pp.112.207274...
).

Produção de microcistina

A produção de microcistinas tem sido proposta como mecanismo de proteção contra o estresse oxidativo, visto que atuam como sequestradoras de radicais livres (DZIALLAS et al., 2011DZIALLAS, C.; GROSSART, H.P. Increasing oxygen radicals and water temperature select for toxic Microcystis. Public Library of Science One, v. 6, n. 9, p. 25569, 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0025569
https://doi.org/10.1371/journal.pone.002...
). Zilliges et al. (2011)ZILLIGES, Y.; KEHR, J. C.; MEISSNER, S.; ISHIDA, K.; MIKKAT, S.; HAGEMANN, M.; KAPLAN, A.; BÖRNER, T.; DITTMANN, E. The Cyanobacterial Hepatotoxin Microcystin Binds to Proteins and Increases the Fitness of Microcystis under Oxidative Stress Conditions. Public Library of Science One, v. 6, n. 3, p. e17615, 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0017615
https://doi.org/10.1371/journal.pone.001...
propuseram um mecanismo sobre como as microcistinas são benéficas para as células produtoras de toxinas expostas ao estresse oxidativo. Estudos indicam a existência de genes que têm sido transcritos e que codificam a produção de toxinas (mcy), os quais são elevados sob alta intensidade de luz (SCHUURMANS et al., 2018SCHUURMANS, J.M.; BRINKMANN, B.W.; MAKOWER, A.K.; DITTMANN, E.; HUISMAN, J.; MATTHIJS, H.C.P. Microcystin interferes with defense against high oxidative stress in harmful cyanobacteria. Harmful Algae, v. 78, p. 47-55, 2018. https://doi.org/10.1016/j.hal.2018.07.008
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).

Curiosamente, sob condições de estresse oxidativo, os genes individuais no cluster do gene mcy são regulados em graus variados, com mcyB regulada em 20%, em comparação com a regulação positiva de mcyD em 37% (NEILAN et al., 2013NEILAN, B.A.; PEARSON, L.A.; MUENCHHOFF, J.; MOFFITT, M.C.; DITTMANN, E. Environmental conditions that influence toxin biosynthesis in cyanobacteria. Environmental microbiology, v. 15, n. 5, p. 1239-1253, 2013. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02729.x
https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012...
). A análise da expressão desses genes indica que a biossíntese de microcistinas ocorre durante o período de luz do ciclo claro/escuro (MAKOWER et al., 2015MAKOWER, A.K.; SCHUURMANS, J.M.; GROTH, D.; ZILLIGES, Y.; MATTHIJS, H.C.P.; DITTMANN, E. Transcriptomics-aided dissection of the intracellular and extracellular roles of microcystin in Microcystis aeruginosa PCC 7806. Applied and environmental microbiology, v. 81, n. 2, p. 544-554, 2015. https://doi.org/10.1128/AEM.02601-14
https://doi.org/10.1128/AEM.02601-14...
). Schuurmans et al. (2018)SCHUURMANS, J.M.; BRINKMANN, B.W.; MAKOWER, A.K.; DITTMANN, E.; HUISMAN, J.; MATTHIJS, H.C.P. Microcystin interferes with defense against high oxidative stress in harmful cyanobacteria. Harmful Algae, v. 78, p. 47-55, 2018. https://doi.org/10.1016/j.hal.2018.07.008
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propuseram uma estratégia na qual a microcistina protege a célula contra o estresse oxidativo. Sob condições de estresse oxidativo, as moléculas de microcistina se ligam a várias proteínas (incluindo cisteínas sensíveis a redox) dentro da célula, protegendo as proteínas contra danos por EROs. Em uma cepa mutante deficiente de microcistina, verificou-se acúmulo diferencial de proteínas sensíveis a redox. Além disso, as cepas mutantes deficientes de microcistina são mais sensíveis às condições de intensa luz e estresse oxidativo induzidas na adição de H2O2, sendo necessários a essas cepas genes que estimulem a produção de cianotoxinas (MAKOWER et al., 2015MAKOWER, A.K.; SCHUURMANS, J.M.; GROTH, D.; ZILLIGES, Y.; MATTHIJS, H.C.P.; DITTMANN, E. Transcriptomics-aided dissection of the intracellular and extracellular roles of microcystin in Microcystis aeruginosa PCC 7806. Applied and environmental microbiology, v. 81, n. 2, p. 544-554, 2015. https://doi.org/10.1128/AEM.02601-14
https://doi.org/10.1128/AEM.02601-14...
).

O papel da microcistina na proteção contra o estresse oxidativo também é razoável do ponto de vista evolutivo. Atualmente, as cianobactérias são classificadas entre cepas tóxicas e não tóxicas (STRAUB et al., 2011STRAUB, C.; QULLARDET, P.; VERGALLI, J.; MARSAC, N.T.; HUMBERT, J.F. A day in the life of Microcystis aeruginosa strain PCC 7806 as revealed by transcriptomic analysis. Public Library of Science One, v. 6, n. 1, p. e16208, 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0016208
https://doi.org/10.1371/journal.pone.001...
). Entretanto, análises filogenéticas indicam que todas as cianobactérias ancestrais eram capazes de produzir toxinas (LIU et al., 2018LIU, P.; WEI, J.; YANG, K.; MASSEY, I.Y.; GUO, J.; ZHANG, C.; YANG, F. Isolation, molecular identification, and characterization of a unique toxic cyanobacterium Microcystis sp. found in Hunan Province, China. Journal of toxicology and environmental health. Part A, v. 81, n. 21, p. 1142-1149, 2018. https://doi.org/10.1080/15287394.2018.1532716
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). Os genes da microcistina podem ter coevoluído com genes de manutenção e tenham sido perdidos em linhagens modernas não tóxicas. A perda da capacidade de síntese de microcistinas pode ter ocorrido à medida que as cianobactérias desenvolveram outros mecanismos de proteção contra o estresse oxidativo menos dispendiosos do ponto de vista energético (LIU et al., 2011bLIU, X.; SHENG, J.; CURTISS, I.I.I.R. Fatty acid production in genetically modified cyanobacteria. Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 108, n. 17, p. 6899-6904, 2011b. https://doi.org/10.1073/pnas.1103014108
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). Nas linhagens modernas de cianobactérias, a produção de toxinas só pode ser evolutivamente vantajosa para algumas cepas, como as cianobactérias que crescem sob condições de floração superficial, já que experimentam estresse oxidativo elevado devido a altos níveis de luz e supersaturação de O2 (OTTEN et al., 2012OTTEN, T.G.; XU, H.; QIN, B.; ZHU, G.; PAERL, H.W. Spatiotemporal patterns and ecophysiology of toxigenic Microcystis blooms in Lake Taihu, China: implications for water quality management. Environmental science & technology, v. 46, n. 6, p. 3480-3488, 2012. https://doi.org/10.1021/es2041288
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).

CONCLUSÃO

Apesar de as cianobactérias serem os primeiros organismos produtores de O2 e as pioneiras a encontrar os efeitos nocivos das EROs, a literatura indica que são preferencialmente destruídas pelo H2O2 em relação aos outros fitoplânctons. A aplicação de H2O2 para controle de cianobactérias em ambientes aquáticos continentais apresenta inúmeras vantagens sobre os outros métodos tradicionais, desde que seja conhecido e estimado o controle de proporção do produto relacionado à densidade de célula.

Elementos da dinâmica ecológica e do impacto sobre os outros organismos nos reservatórios são de fundamental importância para o uso sustentável dessa técnica. Questões sobre seus impactos nos peixes e no zooplâncton, além dos outros fitoplânctons, devem ser respondidas. Outros questionamentos importantes que devem ser feitos são: qual o efeito de repetitivas aplicações de H2O2 e o efeito imediato sobre a biota? Não estaríamos, com isso, selecionando uma espécie super-resistente de cianobactéria, ainda mais deletéria que as atuais, ou favorecendo a floração de fitoplâncton eucarioto?

Outro aspecto importante a ser considerado é a necessidade de melhor estudar as técnicas de aplicação do H2O2 em reservatórios de grande porte, já que experiências em escala real se limitam a reservatórios rasos e pequenos e a lagoas de estabilização. Noções sobre como e a que profundidade e distância ocorrem a captação de água das estações de tratamento e o acúmulo de sedimentos também são importantes, pois, devido à ocorrência de quaisquer alterações que revolvam o sedimento, existe a possibilidade de estarem disponíveis na água e alterando o êxito da técnica.

  • Financiamento: nenhum.
  • Reg. ABES: 20200223

REFERÊNCIAS

  • AL-HAJ, L.; LUI, Y.; ABED, R.; GOMAA, M.; PURTON, S. Cyanobacteria as chassis for industrial biotechnology: progress and prospects. Life, v. 6, n. 4, p. 42, 2016. https://doi.org/10.3390/life6040042
    » https://doi.org/10.3390/life6040042
  • ANDERSSON, A.; HÖGLANDER, H.; KARLSSON, C.; HUSEBY, S. Key role of phosphorus and nitrogen in regulating cyanobacterial community composition in the northern Baltic Sea. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 164, p. 161-171, 2015. https://doi.org/10.1016/j.ecss.2015.07.013
    » https://doi.org/10.1016/j.ecss.2015.07.013
  • BABAEIAN, M.; PIRI, I.; TAVASSOLI, A.; ESMAEILIAN, Y.; GHOLAMI, H. Effect of water stress and micronutrients (Fe, Zn and Mn) on chlorophyll fluorescence, leaf chlorophyll content and sunflower nutrient uptake in Sistan region. African Journal of Agricultural Research, v. 6, n. 15, p. 3526-3531, 2011.
  • BALLOT, A.; SANDVIK, M.; RUNDBERGET, T.; BOTHA, C.J.; MILES, C.O. Diversity of cyanobacteria and cyanotoxins in Hartbeespoort Dam, South Africa. Marine and Freshwater Research, v. 65, p. 175-189, 2014. http://doi.org/10.1071/MF13153
    » http://doi.org/10.1071/MF13153
  • BALTAR, F.; REINTHALER, T.; HERNDL, G.J.; PINHASSI, J. Major effect of hydrogen peroxide on bacterioplankton metabolism in the Northeast Atlantic. Public Library of Science One, v. 8, n. 4, p. e61051, 2013. http://doi.org/10.1371/journal.pone.0061051
    » http://doi.org/10.1371/journal.pone.0061051
  • BARRINGTON, D.J.; REICHWALDT, E.S.; GHADOUANI, A. The use of hydrogen peroxide to remove cyanobacteria and microcystins from waste stabilization ponds and hypereutrophic systems. Ecological Engineering v. 50, 2013, p. 86-94, 2013. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2012.04.024
    » https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2012.04.024
  • BIŽIĆ, M.; KLINTZSCH, T.; IONESCU, D.; HINDIYEH, M.Y.; GÜNTHEL, M.; MURO-PASTOR, A.M.; ECKERT, W.; URICH, T.; KEPPLER, F.; GROSSART, H.P. Aquatic and terrestrial cyanobacteria produce methane. Science Advances, v. 6, n. 3, p. eaax5343, 2020. https://doi.org/10.1126/sciadv.aax5343
    » https://doi.org/10.1126/sciadv.aax5343
  • BORGES, H.L.F.; BRANCO, L.H.Z.; MARTINS, M.D.; LIMA, C.S.; BARBOSA, P.T.; LIRA, G.A.S.T.; BITTENCOURT-OLIVEIRA, M.C.; MOLICA, R.J.R. Cyanotoxin production and phylogeny of benthic cyanobacterial strains isolated from the northeast of Brazil. Harmful Algae, v. 43, p. 46-57, 2015. http://doi.org/10.1016/j.hal.2015.01.003
    » http://doi.org/10.1016/j.hal.2015.01.003
  • BOYD, E.S.; PETERS, J.W. New insights into the evolutionary history of biological nitrogen fixation. Frontiers in microbiology, v. 4, p. 201, 2013. https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00201
    » https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00201
  • BURSON, A.; MATTHIJS, H.C.P.; BRUIJNE, W.; TALENS, R.; HOOGENBOOM, R.; GERSSEN, A.; VISSER, P.M.; STOMP, M.; STEUR, K.; VAN SCHEPPINGEN, Y.; HUISMAN, J. Termination of a toxic Alexandrium bloom with hydrogen peroxide. Harmful Algae, v. 31, p. 125-135, 2014. https://doi.org/10.1016/j.hal.2013.10.017
    » https://doi.org/10.1016/j.hal.2013.10.017
  • CAMSUND, D.; LINDBLAD, P. Engineered transcriptional systems for cyanobacterial biotechnology. Frontiers in bioengineering and biotechnology, v. 2, p. 40, 2014. https://doi.org/10.3389/fbioe.2014.00040
    » https://doi.org/10.3389/fbioe.2014.00040
  • CARILLO, S.; PIERETTI, G.; BEDINI, E.; PARRILLI, M.; LANZETTA, R.; CORSARO, M.M. Structural investigation of the antagonist LPS from the cyanobacterium Oscillatoria planktothrix FP1. Carbohydrate research, v. 388, p. 73-80, 2014. https://doi.org/10.1016/j.carres.2013.10.008
    » https://doi.org/10.1016/j.carres.2013.10.008
  • CHEN, M; BLANKENSHIP, R. E. Expanding the solar spectrum used by photosynthesis. Cell Press, v. 16, n. 8, p. 427-431, 2011. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2011.03.011
    » https://doi.org/10.1016/j.tplants.2011.03.011
  • CHEN, M.; LI, Y.; BIRCH, D.; WILLOWS, R.D. A cyanobacterium that contains chlorophyll f- a red-absorbing photopigment. FEBS Letters, v. 586, n. 19, p. 3249-3254, 2012. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2012.06.045
    » https://doi.org/10.1016/j.febslet.2012.06.045
  • CUI, H.; WANG, Y.; WANG, Y.; QIN, S. Genome-wide analysis of putative peroxiredoxin in unicellular and filamentous cyanobacteria. BMC Evolutionary Biology v. 12, p. 220, 2012. https://doi.org/10.1186/1471-2148-12-220
    » https://doi.org/10.1186/1471-2148-12-220
  • DENG, J.; QIN, B.; PAERL, H.W.; ZHANG, Y.; WU, P.; MA, J.; CHEN, Y. Effects of nutrients, temperature and their interactions on spring phytoplankton community succession in Lake Taihu, China. Public Library of Science one, v. 9, n. 12, p. e113960, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113960
    » https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113960
  • DIXON, T.C.; VERMILYEA, A.W.; SCOTT, D.T.; VOELKER, B.M. Hydrogen peroxide dynamics in an agricultural headwater stream: evidence for significant non-photochemical production. Limnology and Oceanography, v. 58, n. 6, p. 2133-2144, 2013. https://doi.org/10.4319/lo.2013.58.6.2133
    » https://doi.org/10.4319/lo.2013.58.6.2133
  • DJABOURABI, A.; TOUATI, H.; SEHILI, N.; BOUSSADIA, M.I.; BENSOUILAH, M. Study of the physicochemical parameters of water and phytoplankton in Lake Tonga (wetland of the national park of El Kala, North East of Algeria), International Journal of Biosciences, v. 11, n. 3, p. 213-226, 2017. https://doi.org/10.12692/ijb/11.3.213-226
    » https://doi.org/10.12692/ijb/11.3.213-226
  • DROBAC, D.; TOKODI, N.; KIPROVSKI, B.; MALENČIĆ, D.; VAŽIĆ, T.; NYBOM, S.; MERILUOTO, J.; SVIRČEV, Z. Microcystin accumulation and potential effects on antioxidant capacity of leaves and fruits of Capsicum annuum. Journal of toxicology and environmental health, v. 80, p. 145-154, 2017. https://doi.org/10.1080/15287394.2016.1259527
    » https://doi.org/10.1080/15287394.2016.1259527
  • DOMONKOS, I.; KIS, M.; GOMBOS, Z.; UGHY, B. Carotenoids, versatile components of oxygenic photosynthesis. Progress in lipid research, v. 52, p. 539-561, 2013. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
    » https://doi.org/10.1016/j.plipres.2013.07.001
  • DZIALLAS, C.; GROSSART, H.P. Increasing oxygen radicals and water temperature select for toxic Microcystis. Public Library of Science One, v. 6, n. 9, p. 25569, 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0025569
    » https://doi.org/10.1371/journal.pone.0025569
  • EROKHINA, L.G.; SHATILOVICH, A.V.; KAMINSKAYA, O.P.; GILICHINSKII, D.A. The Absorption and Fluorescence Spectra of the Cyanobacterial Phycobionts of Cryptoendolithic Lichens in the High-Polar Regions of Antarctica. Mikrobiologiia, v. 71, n. 5, p. 601-607, 2002.
  • FAN, J.; HO, L.; HOBSON, P.; BROOKES, J. Evaluating the effectiveness of copper sulfate, chlorine, potassium permanganate, hydrogen peroxide and ozone on cyanobacterial cell integrity. Water Research, v. 47, n. 14, p. 5153-5164, 2013. https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.05.057
    » https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.05.057
  • FAULKNER, M.; RODRIGUEZ-RAMOS, J.; DYKES, G.F.; OWEN, S.V.V.; CASELLA, S.; SIMPSON, D.M.; BEYNON, R.J.; LIU, L.N. Direct characterization of the native structure and mechanics of cyanobacterial carboxysomes. Nanoscale, v. 9, n. 30, p. 10662-10673, 2017. https://doi.org/10.1039/C7NR02524F
    » https://doi.org/10.1039/C7NR02524F
  • FLORES, E.; HERRERO, A.; FORCHHAMMER, K.; MALDENER, I. Septal Junctions in Filamentous Heterocyst-Forming Cyanobacteria. Trends in Microbiology, v. 24, n. 2, p. 79-82, 2016. https://doi.org/10.1016/j.tim.2015.11.011
    » https://doi.org/10.1016/j.tim.2015.11.011
  • FOYER, C.H. Reactive oxygen species, oxidative signaling and the regulation of photosynthesis. Environmental and Experimental Botany, v. 154, p. 134-142, 2018. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2018.05.003
    » https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2018.05.003
  • GAO, Q.; GARCIA-PICHEL, F. Microbial ultravioleta sunscreens. Nature Reviews Microbiology, v. 9, n. 11, p. 791-802, 2011. https://doi.org/10.1038/nrmicro2649
    » https://doi.org/10.1038/nrmicro2649
  • GITELSON, A.A.; GAO, B.C.; LI, R.R.; BERDNIKOV, S.; LI, R.R.; SAPRYGIN, V. Estimation of chlorophyll-a concentration in productive turbid waters using a Hyperspectral Imager for the Coastal Ocean – the Azov Sea case study. Environmental Research Letters, v. 95, n. 6, p. 24023-6, 2011. https://doi.org/10.1088/1748-9326/6/2/024023
    » https://doi.org/10.1088/1748-9326/6/2/024023
  • GRAHAM, J.L.; DUBROVSKY, N.M.; EBERTS, S.M. Cyanobacterial harmful algal blooms and U.S. Geological Survey science capabilities U.S. Geological Survey Open-File Report 2016–1174 12 p., 2016. https://doi.org/10.3133/ofr20161174
    » https://doi.org/10.3133/ofr20161174
  • GUO, J.; ZHANG, C.; ZHENG, G.; XUE, J.; ZHANG, L. The establishment of season-specific eutrophication assessment standards for a water-supply reservoir located in Northeast China based on chlorophyll-a levels. Ecological Indicators, v. 85, p. 11, 2018. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2017.09.056
    » https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2017.09.056
  • HERRERO, A.; STAVANS, J.; FLORES, E. The multicellular nature of filamentous heterocyst-forming cyanobacteria. FEMS Microbiology Reviews, v. 40, n. 6, 2016, p. 831-854. https://doi.org/10.1093/femsre/fuw029
    » https://doi.org/10.1093/femsre/fuw029
  • HUERTAS, I.E.; ROUCO, M.; LOPEZ-RODAS, V.; COSTAS, E. Warming will affect phytoplankton differently: evidence through a mechanistic approach. Proceedings. Biological sciences, v. 278, n. 1724, p. 3534-3543, 2011. https://doi.org/10.1098/rspb.2011.0160
    » https://doi.org/10.1098/rspb.2011.0160
  • HUG, L.A.; BAKER, B.J.; ANANTHARAMAN, K.; BROWN, C.T.; PROBST, A.J.; CASTELLE, C.J.; et al. A new view of the tree of life. Nature microbiology, v. 1, p. 16048, 2016. https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2016.48
    » https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2016.48
  • HUISMAN, J.; CODD, G.A.; PAERL, H.W.; IBELINGS, B.W.; VERSPAGEN, J.M.H.; VISSER, P.M. Cyanobacterial blooms. Nature Reviews Microbiology, v. 16, n. 8, p. 471-483, 2018. https://doi.org/10.1038/s41579-018-0040-1
    » https://doi.org/10.1038/s41579-018-0040-1
  • INOUE, S.; EJIMA, K.; IWAI, E.; HAYASHI, H.; APPEL, J.; TYYSTJÄRVI, E.; MURATA, N.; NISHIYAMA, Y. Protection by α-tocopherol of the repair of photosystem II during photoinhibition in Synechocystis sp. PCC 6803. Biochimica et biophysica acta, v. 1807, n. 2 p. 236-241, 2011. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.11.003
    » https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.11.003
  • JANG, M.; BERTHOLD, D.E.; YU, Z.; SILVA-SANCHEZ, C.; LAUGHINGHOUSE IV, H.D.; DENSLOW, N.D.; HAN, S. Atmospheric Progression of Microcystin-LR from Cyanobacterial Aerosols. Environmental Science and Technology, 2020. https://doi.org/10.1021/acs.estlett.0c00464
    » https://doi.org/10.1021/acs.estlett.0c00464
  • KERFELD, C.A.; MELNICKI, M.R. Assembly, function and evolution of cyanobacterial carboxysomes. Current opinion in plant biology, v. 31, p. 66-75, 2016.
  • KONDOLF, G.M.; GAO, Y.; ANNANDALE, G.W.; MORRIS, G.L.; JIANG, E.; ZHANG, J.; CAO, Y.; CARLING, P.; FU, K.; GUO, Q.; HOTCHKISS, R.; PETEUIL, C.; SUMI, T.; WANG, H.W.; WANG, Z.; WEI, Z.; WU, B.; WU, C.; YANG, C.T. Sustainable sediment management in reservoir sand regulated rivers: experiences from five continents. Earth's Future, v. 2, p. 256-280, 2014. https://doi.org/10.1002/2013EF000184
    » https://doi.org/10.1002/2013EF000184
  • KOPEČNÁ, J.; KOMENDA, J.; BUČINSKÁ, L.; SOBOTKA, R. Long-term acclimation of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 to high light is accompanied by an enhanced production of chlorophyll that is preferentially channeled to trimeric photosystem I. Plant Physiology, v. 160, n. 4, p. 2239-2250, 2012. https://doi.org/10.1104/pp.112.207274
    » https://doi.org/10.1104/pp.112.207274
  • KREMER, C.T.; GILLETTE, J.P.; RUDSTAM, L.G.; BRETTUM, P.; PTACNIK, R. A compendium of cell and natural unit biovolumes for > 1200 freshwater phytoplankton species. Ecology, v. 95, n. 10, p. 2984, 2014. https://doi.org/10.1890/14-0603.1
    » https://doi.org/10.1890/14-0603.1
  • LATYSHEVA, N.; JUNKER, V.L.; PALMER, W.J.; CODD, G.A.; BARKER, D. The evolution of nitrogen fixation in cyanobacteria. Bioinformatics, v. 28, n. 5, p. 603-606, 2012. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts008
    » https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts008
  • LEUNERT, F.; ECKERT, W.; PAUL, A.; GERHARDT, V.; GROSSART, H.P. Phytoplankton response to UV generated hydrogen peroxide from natural organic matter. Journal of Plankton Research, v. 36, n. 1, p. 1-13, 2014. https://doi.org/10.1093/plankt/fbt096
    » https://doi.org/10.1093/plankt/fbt096
  • LIU, Y.; CHEN, W.; LI, D.; HUANG, Z.; SHEN, Y.; LIU, Y. Cyanobacteria/cyanotoxin contaminations and eutrophication status before Wuxi drinking water crisis in Lake Taihu, China. Journal of environmental sciences (China), v. 23, n. 4, p. 575-581, 2011a. https://doi.org/10.1016/s1001-0742(10)60450-0
    » https://doi.org/10.1016/s1001-0742(10)60450-0
  • LIU, X.; SHENG, J.; CURTISS, I.I.I.R. Fatty acid production in genetically modified cyanobacteria. Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 108, n. 17, p. 6899-6904, 2011b. https://doi.org/10.1073/pnas.1103014108
    » https://doi.org/10.1073/pnas.1103014108
  • LIU, M.; SHI, X.; CHEN, C.; LI, Y; SUN, C. Responses of Microcystis colonies of different sizes to hydrogen peroxide stress. Toxins, v. 9, n. 10, p. 306, 2017. https://doi.org/10.3390/toxins9100306
    » https://doi.org/10.3390/toxins9100306
  • LIU, P.; WEI, J.; YANG, K.; MASSEY, I.Y.; GUO, J.; ZHANG, C.; YANG, F. Isolation, molecular identification, and characterization of a unique toxic cyanobacterium Microcystis sp. found in Hunan Province, China. Journal of toxicology and environmental health. Part A, v. 81, n. 21, p. 1142-1149, 2018. https://doi.org/10.1080/15287394.2018.1532716
    » https://doi.org/10.1080/15287394.2018.1532716
  • MAKOWER, A.K.; SCHUURMANS, J.M.; GROTH, D.; ZILLIGES, Y.; MATTHIJS, H.C.P.; DITTMANN, E. Transcriptomics-aided dissection of the intracellular and extracellular roles of microcystin in Microcystis aeruginosa PCC 7806. Applied and environmental microbiology, v. 81, n. 2, p. 544-554, 2015. https://doi.org/10.1128/AEM.02601-14
    » https://doi.org/10.1128/AEM.02601-14
  • MATTHIJS, H.C.P.; VISSER, P.M.; REEZE, B.; MEEUSE, J.; SLOT, P.C.; WIJN, G.; TALENS, R.; HUISMAN, J. Selective suppression of harmful cyanobacteria in an entire lake with hydrogen peroxide. Water research, v. 46, n. 5, p. 1460-1472, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.11.016
    » https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.11.016
  • MEIRELES, D.A.; SCHRIPSEMA, J.; VETÖ ARNHOLDT, A.C.; DAGNINO, D. Persistence of Only a Minute Viable Population in Chlorotic Microcystis aeruginosa PCC 7806 Cultures Obtained by Nutrient Limitation. Public Library of Science One, v. 10, n. 7, p. e0133075, 2015. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0133075
    » https://doi.org/10.1371/journal.pone.0133075
  • MORRIS, J.J.; JOHNSON, Z.I.; WILHELM, S.W.; ZINSER, E.R. Diel regulation of hydrogen peroxide defenses by open ocean microbial communities. Journal of Plankton Research, v. 38, n. 4, p. 1-12, 2016. https://doi.org/10.1093/plankt/fbw016
    » https://doi.org/10.1093/plankt/fbw016
  • MORRISSEY, J.; BOWLER, C. Iron utilization in marine cyanobacteria and eukaryotic algae. Frontiers in microbiology, v. 3, p. 43, 2012. https://doi.org/10.3389/fmicb.2012.00043
    » https://doi.org/10.3389/fmicb.2012.00043
  • MOSTOFA, K.M.G.; LIU, C.; SAKUGAWA, H.; VIONE, D.; MINAKATA, D.; WU F. Photoinduced and microbial generation of hydrogen peroxide and organic peroxides in natural waters. In: Mostofa KMG, Yoshioka T, Mottaleb A, Vione D (eds.) Photobiogeochemistry of organic matter: principles and practices in water. Heidelberg: Springer, p. 139-207, 2013.
  • MOURELLE, M.L.; GÓMEZ, C.; SOTO, J.L.L. The Potential Use of Marine Microalgaeand Cyanobacteria in Cosmetics and Thalassotherapy. Cosmetics, v. 4, n. 4, p. 46, 2017. https://doi.org/10.3390/cosmetics4040046
    » https://doi.org/10.3390/cosmetics4040046
  • NAKAYAMA, T.; ARCHIBALD, J.M. Evolving a photosynthetic organelle. BMC Biology, v, 10, n. 1, p. 35, 2012. https://doi.org/10.1186/1741-7007-10-35
    » https://doi.org/10.1186/1741-7007-10-35
  • NEILAN, B.A.; PEARSON, L.A.; MUENCHHOFF, J.; MOFFITT, M.C.; DITTMANN, E. Environmental conditions that influence toxin biosynthesis in cyanobacteria. Environmental microbiology, v. 15, n. 5, p. 1239-1253, 2013. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02729.x
    » https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02729.x
  • OMETTO, J.P.; PACHECO, F.S.; CIMBLERIS, A.C.P.; STECH, J.L.; LORENZZETTI, J.A.; ASSIREU, A.; SANTOS, M.A.; MATVIENKO, B.; ROSA, L.P.; GALLI, C.S.; ABE, D.S.; TUNDISI, J.G.; BARROS, N.O.; MENDONÇA, R.F.; ROLAND, F. Carbon dynamic and emissions in Brazilian hydropower reservoirs. In: ALCANTARA, EH (ed) Energy resources: development, distribution and exploitation. Nova Science Publishers: Hauppauge, p. 155-188, 2012.
  • OTTEN, T.G.; XU, H.; QIN, B.; ZHU, G.; PAERL, H.W. Spatiotemporal patterns and ecophysiology of toxigenic Microcystis blooms in Lake Taihu, China: implications for water quality management. Environmental science & technology, v. 46, n. 6, p. 3480-3488, 2012. https://doi.org/10.1021/es2041288
    » https://doi.org/10.1021/es2041288
  • PACHECO, C.H.A.; CEBALLOS, B.S.O.; LIMA NETO, I.E. A regression analysis to determine the level of eutrophication of a reservoir in the Brazilian semiarid. Revista AIDIS de Ingeniería y Ciencias Ambientales, v. 9, n. 2, p. 274-289, 2016.
  • PAERL, H.W. Mitigating harmful cyanobacterial blooms in a human and climatically impacted world. Life, v. 4, n. 4, p. 988-1012, 2014. https://doi.org/10.3390/life4040988
    » https://doi.org/10.3390/life4040988
  • PAERL, H.W.; PAUL, V.J. Climate change: links to global expansion of harmful cyanobacteria. Water Res, v. 46, n. 5, p. 1349-1363, 2012. https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.08.002
    » https://doi.org/10.1016/j.watres.2011.08.002
  • PAERL, H.W.; XU, H.; HALL, N.S.; ZHU, G.; QIN, B.; WU, Y.; ROSSIGNOL, K.L.; DONG, L.; MCCARTHY, M.J.; JOYNER, A.R. Controlling cyanobacterial blooms in hypertrophic Lake Taihu, China: will nitrogen reductions cause replacement of non-N2 fixing by N2 fixing taxa? Public Library of Science One, v. 9, n. 11, p. e113123, 2014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113123
    » https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113123
  • PETER, K.H.; SOMMER, U. Interactive effect of warming, nitrogen and phosphorus limitation on phytoplankton cell size. Ecology and Evolution, v. 5, n. 5, p. 1011-1024, 2015. https://doi.org/10.1002/ece3.1241
    » https://doi.org/10.1002/ece3.1241
  • RAE, B.D.; LONG, B.M.; BADGER, M.R.; PRICE, G.D. Functions, compositions, and evolution of the two types of carboxysomes: polyhedral microcompartments that facilitate CO2 fixation in cyanobacteria and some proteobacteria. Microbiology and molecular biology reviews: MMBR, v. 77, n. 3, p. 357-79, 2013. https://doi.org/10.1128/MMBR.00061-12
    » https://doi.org/10.1128/MMBR.00061-12
  • RASTOGI, R.P.; SONANI, R.R.; MADAMWAR, D. Effects of PAR and UV radiation on the structural and functional integrity of phycocyanin, phycoerythrin and allophycocyanin isolated from the marine cyanobacterium Lyngbya sp. A09DM. Photochemistry and photobiology, v. 91, n. 4, p. 837-844, 2015. https://doi.org/10.1111/php.12449
    » https://doi.org/10.1111/php.12449
  • REICHWALDT, E.S.; ZHENG, L.; BARRINGTON, D.J.; GHADOUANA, A. Acute toxicological response of Daphnia and Moina to hydrogen peroxide. Journal of Environmental Engineering, v. 138, n. 5, p. 607-611, 2012. https://doi.org/10.1061/(ASCE)EE.1943-7870.0000508
    » https://doi.org/10.1061/(ASCE)EE.1943-7870.0000508
  • ŘEZANKA, T.; PALYZOVÁ, A.; SIGLER, K. Isolation and identification of siderophores produced by cyanobacteria. Folia Microbiologica, v. 63, n. 5, p. 569-579, 2018. https://doi.org/10.1007/s12223-018-0626-z
    » https://doi.org/10.1007/s12223-018-0626-z
  • RIKKINEN, J. Cyanobacteria in Terrestrial Symbiotic Systems. In: HALLENBECK, P.C (ed.). Modern topics in the Phototrophic Prokaryotes: Environmental and Applied Aspects. London: Springer International Publishing AG, p. 243-294, 2017.
  • ROCHA JUNIOR, C.A.N.; COSTA, M.R.A.; MENEZES, R.F.; ATTAYDE, J.L.; BECKER, V. Water volume reduction increases eutrophication risk in tropical semi-arid reservoirs. Acta Limnologica Brasiliensia, v. 30, p. e106, 2018. https://doi.org/10.1590/S2179-975X2117
    » https://doi.org/10.1590/S2179-975X2117
  • SAINI, D.K.; PABBI, S.; SHUKLA, P. Cyanobacterial pigments: Perspectives and biotechnological approaches. Food and Chemical Toxicology, v. 120, p. 616-624, 2018. https://doi.org/10.1016/j.fct.2018.08.002
    » https://doi.org/10.1016/j.fct.2018.08.002
  • SCHUURMANS, J.M.; BRINKMANN, B.W.; MAKOWER, A.K.; DITTMANN, E.; HUISMAN, J.; MATTHIJS, H.C.P. Microcystin interferes with defense against high oxidative stress in harmful cyanobacteria. Harmful Algae, v. 78, p. 47-55, 2018. https://doi.org/10.1016/j.hal.2018.07.008
    » https://doi.org/10.1016/j.hal.2018.07.008
  • SHANG, L.; FENG, M.; XU, X.; LIU, F.; KE, F.; LI, W. Co-occurrence of microcystins and taste-and-odor compounds in drinking water source and their removal in a full-scale drinking water treatment plant. Toxins, v. 10, n.1, p. 26, 2018. https://doi.org/10.3390/toxins10010026
    » https://doi.org/10.3390/toxins10010026
  • SOBIECHOWSKA-SASIM, M.; STOŃ-EGIERT, J.; KOSAKOWSKA, A. Quantitative analysis of extracted phycobilin pigments in cyanobacteria – an assessment of spectrophotometric and spectrofluorometric methods. Journal of Applied Phycology, v. 26, p. 2065-2074, 2014. https://doi.org/10.1007/s10811-014-0244-3
    » https://doi.org/10.1007/s10811-014-0244-3
  • SPOOF, L.; CATHERINE, A. Appendix III. Tables of microcystins and nodularins. In: MERILUOTO, J.; SPOOF, L.; Codd, G.A. (Eds.) Handbook on Cyanobacterial Monitoring and Cyanotoxin Analysis Chichester Nova Jersey: Wiley, p. 526-537, 2017.
  • STADNICHUK, I.N.; KRASILNIKOV, P.M.; ZLENKO, D.V. Cyanobacterial phycobilisomes and phycobiliproteins. Microbiology, v. 84, n. 2, p. 101-111, 2015.
  • STRAUB, C.; QULLARDET, P.; VERGALLI, J.; MARSAC, N.T.; HUMBERT, J.F. A day in the life of Microcystis aeruginosa strain PCC 7806 as revealed by transcriptomic analysis. Public Library of Science One, v. 6, n. 1, p. e16208, 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0016208
    » https://doi.org/10.1371/journal.pone.0016208
  • SUN, Y.; LI, Y.; LI, L.; HE, H. Preservation of Cyanobacterial UVR-Shielding Pigment Scytonemin in Carbonate Ooids Formed in Pleistocene Salt Lakes in the Qaidam Basin, Tibetan Plateau. Geophysical Research Letters, v. 46, p. 1-9, 2019. https://doi.org/10.1029/2019GL083321
    » https://doi.org/10.1029/2019GL083321
  • SVIRČEV, Z.; LUJIĆ, J.; MARINOVIĆ, Z.; DROBAC, D.; TOKODI, N.; STOJILJKOVIĆ, B.; MERILUOTO, J. Toxicopathology induced by microcystins and nodularin: a histopathological review. Journal of environmental science and health. Part C, Environmental carcinogenesis & ecotoxicology reviews, v. 33, p. 125-167, 2015. https://doi.org/10.1080/10590501.2015.1003000
    » https://doi.org/10.1080/10590501.2015.1003000
  • SZLAG, D.C.; SINCLAIR, J.L.; SOUTHWELL, B.; WESTRICK, J.A. Cyanobacteria and cyanotoxins occurrence and removal from five high-risk conventional treatment drinking water plants. Toxins, v. 7, n. 6, p. 2198-2220, 2015.
  • WEENIK, E.F.J.; LUIMSTRA, V.M.; SCHUURMANS, J.M.; VAN HERK, M.J.; VISSER, P.M.; MATTHIJS, H.C.P. Combatting cyanobacteria with hydrogen peroxide: a laboratory study on the consequences for phytoplankton community and diversity. Frontiers in microbiology, v. 6, p. 714, 2015. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00714
    » https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00714
  • WERT, E.C.; KORAK, J.A.; TRENHOLM, R.A.; ROSARIO-ORTIZ, F.L. Effect of oxidant exposure on the release of intracellular microcystin, MIB, and geosmin from three cyanobacteria species. Water Research, v. 52, p. 251-259, 2014. https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.11.001
    » https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.11.001
  • WHITTON, B.A.; POTTS, M. Introduction to the Cyanobacteria. In: WHITTON, B.A. (Ed.) Ecology of Cyanobacteria II: Their Diversity in Space and Time, p.1-13, 2012.
  • YANG, Z.; BULEY, R.P.; FERNANDEZ-FIGUEROA, E.G.; BARROS, M.U.G.; RAJENDRAN, S.; WILSON, A.E. Hydrogen peroxide treatment promotes chlorophytes over toxic cyanobacteria in a hyper-eutrophic aquaculture pond. Environmental Pollution, v. 240, p. 590-598, 2018. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2018.05.012
    » https://doi.org/10.1016/j.envpol.2018.05.012
  • YOKOO, R.; HOOD, R.D.; SAVAGE, D.F. Live-cell imaging of cyanobacteria. Photosynthesis Research, v. 126, n. 1, p. 33-46, 2014. https://doi.org/10.1007/s11120-014-0049-x
    » https://doi.org/10.1007/s11120-014-0049-x
  • YUAN, B.L.; XU, D.M.; LI, F.; FU, M.L. Removal efficiency and possible pathway of odour compounds (2-methylisoborneol and geosmin) by ozonation. Separation and Purification Technology, v. 117, p. 53-58, 2013. https://doi.org/10.1016/j.seppur.2013.04.029
    » https://doi.org/10.1016/j.seppur.2013.04.029
  • YUNES, J. S. Florações de Algas (Cianobactérias) Nocivas: Homem Vítima ou Culpado? Ciano News, 2002. Disponível em: http://cianobacterias.furg.br/notiicias/78-floracoes-de-algas-nocivas-abril-2002 Acesso em: 11 nov. 2019.
    » http://cianobacterias.furg.br/notiicias/78-floracoes-de-algas-nocivas-abril-2002
  • ZAMYADI, A.; DORNER, S.; NDONG, M.; ELLIS, D.; BOLDUC, A.; BASTIEN, C.; PRÉVOST, M. Low-risk cyanobacterial bloom sources: Cell accumulation within full-scale treatment plants. Journal American Water Works Association, v. 105, p. 65-66, 2013. https://doi.org/10.5942/jawwa.2013.105.0141
    » https://doi.org/10.5942/jawwa.2013.105.0141
  • ZILLIGES, Y.; KEHR, J. C.; MEISSNER, S.; ISHIDA, K.; MIKKAT, S.; HAGEMANN, M.; KAPLAN, A.; BÖRNER, T.; DITTMANN, E. The Cyanobacterial Hepatotoxin Microcystin Binds to Proteins and Increases the Fitness of Microcystis under Oxidative Stress Conditions. Public Library of Science One, v. 6, n. 3, p. e17615, 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0017615
    » https://doi.org/10.1371/journal.pone.0017615

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    25 Mar 2022
  • Data do Fascículo
    Jan-Feb 2022

Histórico

  • Recebido
    03 Jul 2019
  • Aceito
    22 Jan 2021
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