O gênero Cheilosporum (Decaisne) Zanardini (Corallinales, Rhodophyta) no litoral do Brasil

The genus Cheilosporum (Decaisne) Zanardini (Corallinales, Rhodophyta) in the Brazilian littoral

O gênero Cheilosporum (Decaisne) Zanardini (Corallinales, Rhodophyta) no litoral do Brasil

CARLOS W.N. MOURA¹,³ e SÍLVIA M.P.B. GUIMARÃES²

(recebido: 30 de maio de 2001; aceito: 11 de janeiro de 2002)

ABSTRACT – (The genus Cheilosporum (Decaisne) Zanardini (Corallinales, Rhodophyta) in the Brazilian littoral). A taxonomic study of the genus Cheilosporum found along the Brazilian coast is presented. Two species were found: C. cultratum (Harvey) Areschoug and C. sagittatum (Lamouroux) Areschoug. This is the first record of C. cultratum for Brazil since 1870 by Martens. C. cultratum is restricted to the Cabo Frio upwelling zone in the state of Rio de Janeiro, Buzios and Arraial do Cabo, whereas C. sagittatum has a wider distribution along the southern and southeastern coast. Female/carposporangial conceptacles and early post-fertilization stages are described for the first time for C. sagittatum. Epithelial cells and Corallina-type trichocytes observed with SEM reveal additional characteristics potentially useful in separating Cheilosporum from other genera in the Janieae tribe. Descriptions, illustrations, geographic distributions, and comments concerning the taxa studied are also presented. The taxonomic position of Cheilosporum species previously reported for Brazil are also clarified.

RESUMO – (O gênero Cheilosporum (Decaisne) Zanardini (Corallinales, Rhodophyta) no litoral do Brasil). Duas espécies de Cheilosporum foram encontradas no levantamento das espécies do gênero Cheilosporum no litoral do Brasil: C. cultratum (Harvey) Areschoug e C. sagittatum (Lamouroux) Areschoug. A primeira havia sido referida para o Brasil em 1870 por Martens e foi redescoberta para o Atlântico americano. Esta espécie tem distribuição restrita a área de ressurgência do litoral de Cabo Frio no Rio de Janeiro, Búzios e Arraial do Cabo, enquanto C. sagittatum apresenta uma distribuição ampla no litoral das regiões sudeste e sul do Brasil. Conceptáculos femininos/carposporangiais e estágios iniciais de pós-fertilização são descritos pela primeira vez para C. sagittatum. Células epiteliais arredondadas e tricocitos tipo-Corallina em microscopia eletrônica de varredura nos espécimes estudados mostraram-se características adicionais potencialmente úteis na separação do gênero Cheilosporum dos demais gêneros da tribo Janieae. São apresentados descrições, ilustrações, distribuição geográfica e comentários dos táxons estudados. A posição taxonômica das espécies de Cheilosporum previamente referidas para o Brasil é esclarecida neste trabalho.

Key words - Cheilosporum, Corallinales, geniculate coralline algae, Rhodophyta, taxonomy

Introdução

O gênero Cheilosporum (Decaisne) Zanardini é um típico representante da flora tropical e temperada-quente do hemisfério sul, apresentando seu limite norte na costa do Japão (Srimanobhas et al. 1990) e limite sul na costa sudeste da Austrália (Womersley & Johansen 1996) e Nova Zelândia (Srimanobhas et al. 1990).

Dentre os 13 gêneros da subfamília Corallinoideae, Cheilosporum apresenta características comuns aos gêneros Haliptilon (Decaisne) Lindley e Jania Lamouroux, tais como: ramificação dicotômica, célula de fusão do carposporofito curta e biconvexa portando filamentos gonimoblásticos marginais, cavidade interna do conceptáculo masculino estreita, alongada e com canal curto e conceptáculo tetrasporangial com 15 ou menos esporângios maduros por conceptáculo. Baseados neste conjunto de características comuns, Johansen & Silva (1978), estabeleceram a tribo Janieae agrupando os três gêneros. A posição marginal do conceptáculo e a ausência de râmulos sobre os conceptáculos tetrasporangial e feminino/carposporangial em Cheilosporum permitem uma separação segura dos gêneros Jania e Haliptilon.

São poucos os trabalhos que apresentam um tratamento taxonômico detalhado do gênero Cheilosporum para o litoral do Brasil, destacando-se os de Joly (1965), Cordeiro-Marino (1978) e Piqué (1984). Entretanto, não apresentam qualquer informação sobre estruturas sexuadas. A ausência de uma abordagem taxonômica moderna do gênero no litoral do Brasil motivou o presente trabalho, parte integrante de um projeto maior sobre as coralináceas com genículo do litoral do Brasil. Os principais objetivos deste estudo foram avaliar as características morfo-anatômicas empregadas na taxonomia do gênero e fornecer subsídios para reconhecimento das espécies. A distribuição geográfica dos táxons considerados para o Brasil foi atualizada.

Material e métodos

O presente estudo foi baseado em materiais de Cheilosporum cultratum (Harvey) Areschoug e C. sagittatum (J.V. Lamouroux) Areschoug coletados no litoral dos estados do Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Santa Catarina e em análise de exsicatas pertencentes ao herbário do Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo (SPF), Herbário "Maria Eneyda P. K. Fidalgo" do Instituto de Botânica de São Paulo (SP), além da coleção particular da Dra. Yocie Yoneshigue Valentin (YY, MOF), Universidade Federal do Rio de Janeiro. Foram examinados espécimes adicionais do Rijksherbarium (L) e Bolus Herbarium (BOL). Os materiais coletados encontram-se no acervo do Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS).

As análises foram realizadas principalmente a partir de material fixado em formalina a 4%, em água do mar. Espécimes provenientes de exsicatas foram hidratados por 24 h em formalina a 4%, antes de serem estudados. Para o estudo do material através de microscopia fotônica utilizou-se a metodologia descrita por Moura et al. (1997) com as seguintes etapas: descalcifição do material com 0,6 M HNO₃, desidratação em série etanólica gradual, infiltração e inclusão em metacrilatoglicol (Leica^Ò). Secções, com 3-4 mm, foram obtidas utilizando micrótomo rotativo e navalha de aço com fio C e a coloração foi obtida empregando azul de toluidina O, pH 3 e 4. O método utilizado para a preparação do material para microscopia eletrônica de varredura (MEV) segue Moura (2000), no qual pequenos fragmentos do material foram limpos em água destilada, desidratados em temperatura ambiente e montados sob stubs de alumínio utilizando fita adesiva, especifica para MEV. Posteriormente estes foram metalizados com ouro e analisados ao microscópio eletrônico, marca Zeiss DSM940 e Phillips XL20, ambos à 10 KW.

Para cada táxon são apresentadas descrições, ilustrações das características diagnósticas, literatura para o Brasil, lista de espécimens examinados e comentários. A distribuição geográfica mundial das espécies é apresentada com base nas informações de literatura e para o Brasil em materiais depositados nos herbários consultados e nos materiais coletados.

Resultados

Cheilosporum cultratum (Harvey) Areschoug In J.G. Agardh, Species Genera et Ordines Algarum 2:545. 1852. Basônimo: Amphiroa cultrata Harvey, Nereis Australis p. 102. 1849 [1847-1849]. Localidade tipo: África do Sul, Port Natal (Durban) (TCD!).

Sinônimo: Amphiroa cultrata var. pectinata Kützing, Tabulae Phycologicae 8:27. 1858.

Figuras 1A-G, 2A-D, ⁵, ⁶

Plantas delicadas, eretas, 3-4 cm alt. Fixação ao substrato por estolões que partem da região basal do talo. Estolões formados dos intergenículos basais e constituídos por intergenículos pequenos, cilíndricos, 500-660(-720) × 280-400 mm. Frondes com ramificação dicotômica, em um plano. Intergenículos mais largos que longos, achatados, bilobados; ângulo de abertura entre os lobos geralmente maior que 90° devido à presença de 2 conceptáculos por lobo; intergenículos basais, 470-755 mm compr. × 340-450 mm larg. na base e 830-1660 mm larg. no ápice; intergenículos medianos, 630-780(-960) mm compr. × 325-560 mm larg. na base e 870-1560 mm larg. no ápice; intergenículos apicais, 490-975 mm compr. × 210-310 mm larg. na base e 1150-2000(-2160) mm larg. no ápice. Medula com 8-10 fileiras de células longas, com até 20 fileiras nos lobos, células 60-95 × 8-10 mm, freqüentemente com células de fusão. Córtex oblíquo às células da medula, 1-2 camadas de células, retangulares a quadráticas, 9-18 × 6-10 mm; tricocitos tipo-Corallina presentes entre as células do córtex na região apical. Epitalo, em corte longitudinal, formado por camada de células quadráticas à arredondadas com 5-9 × 6-10 mm, externamente recoberto por cutícula. Genículo não calcificado, 125-200 mm diâm., com uma fileira de células longas, (160-)195-260 × 6-10 mm. Conceptáculos marginais, (1-)2 em cada lobo fértil; poro do conceptáculo tetrasporangial e carposporangial abrindo adaxialmente. Conceptáculo carposporangial oblongo a arredondado, 235-330 mm compr.; cavidade interna 180-265 × 195-240 mm, com canal curto, 55-65 mm compr.; célula de fusão estreita, biconvexa, 95-120 × 28-32 mm, com filamentos gonimoblásticos marginais; carposporângios maduros, 55-65 mm diâm. Conceptáculo tetrasporangial oblongo com 280-400 mm compr.; cavidade interna, 220-335 × 200-305 mm, canal curto, 60-65 mm compr.; paráfises ausentes. Tetrasporângios (90-)110-170 × 30-40 mm.

Plantas masculinas e bisporangiais ausentes nos espécimes analisados.

Hábitat - Encontrado na região entremarés e em associação com C. sagittatum.

Distribuição geográfica mundial - África: África do Sul, Natal (Johansen 1977), Cidade do Cabo (Johansen 1977; Stengenga et al. 1997), Moçambique (Johansen 1977), Ilha Maurício (Silva et al. 1996). Ásia: Indonésia, Sri Lanka (Silva et al. 1996). América do Sul: Brasil (Martens 1870).

Referências para o Brasil - Rio de Janeiro (Martens 1870, Möbius 1890, De Toni 1905, Taylor 1931, 1960 com dúvida).

Material examinado - BRASIL: RIO DE JANEIRO: Búzios. P. Geribá, 17-II-1981, M.O. Figueiredo s.n. (HUEFS 35998 como C. sagittatum). Arraial do Cabo, Ponta da Cabeça, 20-III-1980, Y. Yoneshigue s.n. (HUEFS 35999 como C. sagittatum). ÁFRICA DO SUL: CAPE PENINSULA: Saint James, 12-III-1937, A.V. Manza s.n. (L 9472072).

Vários autores como Taylor (1960), Oliveira Filho (1977) e Piqué (1984) consideraram C. cultratum como de ocorrência duvidosa no Atlântico americano. Cerca de 130 anos após a referência de Martens (1870), a espécie é novamente documentada para o litoral do Atlântico Oeste, exatamente no mesmo local referido por Martens no litoral do Rio de Janeiro.

As plantas estudadas, embora apresentassem uma população com poucos espécimes, possuíam as características diagnósticas de C. cultratum: intergenículos em ângulos abertos (> 60°) e (1)-2 conceptáculos por lobos. Estas características estão de acordo com aquelas encontradas por Johansen (1977) para as plantas da África do Sul, identificadas como C. cultratum subsp. cultratum, embora a largura entre os lobos do intergenículo, seja maior que a encontrada no material brasileiro. Cheilosporum cultratum subsp. multifidum (Kützing) Johansen difere da subespécie típica em relação ao formato do lobo, sendo pontiagudo na subespécie cultratum e inciso, na subespécie multifidum (Johansen 1977).

A análise das células do epitalo através de MEV mostrou padrão tipo-Corallina (figura 1F), semelhante ao encontrado por Garbary & Johansen (1982) para plantas da África do Sul, contudo, diferente dos espécimes de C. cultratum da Ilha Maurício estudados pelos mesmos autores, aonde foi encontrada superfície tipo-Jania para o epitalo e tricocito.

Johansen (1977) observou que em algumas populações de Cheilosporum, formadas por plantas pequenas, a distinção entre C. cultratum e C. sagittatum era muito difícil e baseava-se no ângulo do lobo do intergenículo. Esta característica, obviamente decorrente da presença de dois conceptáculos por lobo (figuras 1C, D), também valeu para os espécimes brasileiros, pois, durante a análise de C. cultratum proveniente do Rio de Janeiro, distinguimos perfeitamente as duas populações. Características secundárias de C. cultratum, como cor (vermelho-púrpura), tipo de ambiente (poças da região entremarés) e presença de ápices enegrecidos em plantas exsicatadas, foram ainda referidas por Johansen (1977), na distinção entre C. cultratum e C. sagittatum para a Província de Natal, África do Sul. Tais características não puderam ser melhor avaliadas no material brasileiro uma vez que o mesmo encontrava-se despigmentado e sem informações detalhadas sobre o ambiente.

Cheilosporum cultratum apresenta distribuição quase que restrita ao Oceano Índico, estando porém presente no Oceano Atlântico Sul, pontualmente no litoral do Brasil (Rio de Janeiro) e África do Sul (Cidade do Cabo), (^{figura 5}). No Brasil, o material é de ocorrência rara, tendo sido registrado até o momento somente para a costa do Estado do Rio de Janeiro na área de ressurgência de Cabo Frio: Búzios e Arraial do Cabo (^{figura 6}).

Cheilosporum sagittatum (Lamouroux) Areschoug, In J.G. Agardh Species Genera et Ordines Algarum 2:545. 1852. Basônimo: Corallina sagittata Lamouroux In Quoy & Gaimard, voyage autour du monde p. 625. 1824. Localidade tipo: Ilha Maurício, sur les rochers de I'lle-de-France (CN!).

Sinônimos: Arthrocardia sagittata (Lamouroux) Decaisne, Ann. Sci. Nat. Bot., ser. 2, 17:359. 1842.

Amphiroa sagittata (Lamouroux) Decaisne, Ann. Sci. Nat. Bot., ser. 2, 18:125. 1842.

Amphiroa lamourouxiana Decaisne, Ann. Sci. Nat. Bot., ser. 2, 18:125. 1842.

Amphiroa elegans Hooker & Harvey In Harvey Nereis Australis p. 101. 1849 [1847-1849].

Cheilosporum elegans (Hooker & Harvey) Areschoug, In J.G. Agardh Species Genera et Ordines Algarum 2:546. 1852.

Cheilosporum sagittatum f. minor De Toni, Sylloge Algarum 4:1832. 1905.

Figuras 3A-H, 4A-G, ⁵, ⁶

Plantas delicadas, eretas, em tufos densos, vinácea a rósea, 2-7(-10) cm alt. Fixação ao substrato por discos de fixação diminutos e por estolões. Estolões formados a partir dos intergenículos basais, constituídos por intergenículos pequenos, cilíndricos, 435-665(-750) × 280-385(-435) mm. Frondes com ramificação dicotômica, em um plano; ramos adventícios raros. Intergenículos geralmente mais largos que longos, achatados, bilobados e com lobos laterais pontiagudos; ângulo de abertura entre os lobos menor que 60°. Intergenículos basais cilíndricos a achatados, às vezes alados, cilíndricos, 450-775 × 330-415 mm e achatados bilobados, 530-870 mm compr. × 250-435 mm larg. na base e 665-1070 mm larg. no ápice. Intergenículos medianos achatados bilobados, 550-910 mm compr. × 300-450 mm larg. na base e 835-1380 mm larg. no ápice. Intergenículos apicais, 590-885 mm compr. × 260-420 mm larg. na base e 855-1460 mm larg. no ápice. Medula com 5-8(-10) fileiras de células, com até 20 fileiras no lobo, células 75-110 × 6-10 mm, freqüentemente com células de fusão. Córtex pigmentado, oblíquo às células da medula, com 1-2 camadas de células, retangulares a quadráticas, 1020 × 6-9 mm. Tricocitos tipo-Corallina presentes entre as células do córtex na região apical do talo. Epitalo, em corte longitudinal, formado por camada de células arredondadas com 4-8 × 4-8 mm; em vista superficial, formato circular e parede espessada. Genículo não calcificado, 120-200 mm diâm., formado por fileira de células longas, 220-290 × 6-10 mm, podendo estar recoberto parcialmente pelo intergenículo. Conceptáculos marginais, um em cada lobo do intergenículo fértil. Conceptáculo feminino/ carposporangial arredondado a oblongo, 330-400 mm compr.; cavidade interna com 195-255 × 180-225 mm, canal curto, 65-80 mm compr. e poro adaxial. Célula de fusão, biconvexa, 80-110 × 28-32 mm, filamentos gonimoblásticos marginais; carposporângios, 55-65 mm diâm. Conceptáculo masculino alongado, levemente projetado, 567-885 mm compr., cavidade interna com 425-685 × 180-275 mm, canal curto, 80-110 mm compr., poro com abertura axial. Conceptáculo tetrasporangial oblongo, 335-440 mm compr.; cavidade interna do conceptáculo com 220-335 × 200-300 mm, canal curto, 75-90 mm compr. Tetrasporângios 120-220 × 35-50 mm.

Plantas bisporangiais não observadas.

Hábitat - C. sagittatum cresce sobre substrato rochoso, conchas de moluscos e como epífita de coralináceas não geniculadas, na borda de recifes de arenito e em costões rochosos, zona do mediolitoral inferior, em locais batidos a moderadamente protegidos. Presente também no infralitoral.

Distribuição geográfica mundial - África: África do Sul, Melkbosstrand até nordeste de Natal (Stengenga et al. 1997), Natal, Cidade do Cabo (Johansen 1977); Quênia, Somália, Ilha Maurício (Silva et al. 1996). Ásia: Indonésia (Silva et al. 1996), Filipinas (Silva et al. 1987). Oceania: Austrália (Lewis 1984, Millar 1990, Womersley & Johansen 1996), Nova Zelândia (Chapman & Parkinson 1974 como C. elegans). América do Sul: Brasil (Joly 1965).

Referências para o Brasil - Espírito Santo (Oliveira Filho 1977). Rio de Janeiro (Möbius 1889; Taylor 1931; Yoneshigue 1985). São Paulo (Joly 1965; Piqué 1984). Santa Catarina (Citadini-Zanette et al. 1979; CordeiroMarino 1978; Titley et al. 1984 como C. elegans). Rio Grande do Sul (Baptista 1977). Sem local específico (Möbius 1890; Taylor 1960).

Material examinado - BRASIL: ESPÍRITO SANTO: Aracruz, Barra do Riacho, 17-II-1984, E.C. Oliveira Filho s.n. (SPF 50776), P. Padres, 22-X-1996, C.W.N. Moura s.n. (HUEFS 36000). Vila Velha, Ponta Fruta, 19-VIII-1978, R. Furtado s.n. (SPF 51047); Guarapari, Praia de Guarapari, 10-VII-1967, E.C. Oliveira Filho s.n. (SPF 52456); 11-V-1964, E.C. Oliveira Filho s.n. (SPF 52708); 16-IV-1965, E.C. Oliveira Filho s.n. (SPF 52447), 13-IX-1978, E.C. Oliveira Filho s.n. (SPF 29218); Praia de Peracanga, 29-VII-1965, E.C. Oliveira Filho s.n. (SPF 52458); 13-VI-1995, N.Y.Tomita et al. s.n. (HUEFS 36001); 21-VI-1997, C.W.N. Moura s.n. (HUEFS 36002), Praia de Guaibura, 11-IX-1991, N.Y. Tomita et al. s.n. (HUEFS 36003); 26-X-1996, C.W.N.Moura s.n. (HUEFS 36004). Rio de Janeiro: Macaé, Praia de Imbetiba, 7-IX-1992, M.T.M. Széchy s.n. (HUEFS 36005); Mar do Norte, 1-XI-1982, M.T.M. Széchy s.n. (HUEFS 36008); 12-XII-1982, M.T.M. Széchy s.n. (HUEFS 36007); 28-III-1983, M.T.M. Széchy s.n. (HUEFS 36009); 25-VI-1983, M.T.M. Széchy s.n. (HUEFS 36010); Búzios, Praia do Forno, 1-V-1965, A.B. Joly s.n. (SPF 52453); 23-VIII-1982, Y. Yoneshigue s.n. (YY 3870H); Praia da Ferradura, 1-II-1976, R. Furtado & S. Schenkman s.n. (SPF 52451 como C. cultratum); 2-IX-1981, Y. Yoneshigue s.n. (YY 3372H); P. Ferradurinha, 17-II-1981, M.O. Figueiredo & Y. Yoneshigue s.n. (MOF 174); Praia do Geribá, 6-VIII-1982, Y. Yoneshigue s.n. (YY 3874H); Ponta da Lagoinha, 17-IX-1982, Y. Yoneshigue s.n. (YY 3946H); Cabo Frio, Praia do Peró, VII-1957, L.R. Tomazi s.n. (SPF 26853); Praia do Forte, 13-VI-1972, Y. Yoneshigue s.n. (YY 1937H); Arraial do Cabo, Praia da Ponta da Cabeça, 16-VIII-1982, Y. Yoneshigue s.n. (YY 3883H); Saquarema, 26-VIII-1979, Y. Yoneshigue s.n. (YY 3113H); Parati, Praia da Trindade, 10-II-1978, R. Furtado s.n. (SPF 52452H). SÃO PAULO: Ilhabela, Ilha de São Sebastião, Praia da Serraria, 24-III-1951, A.B. Joly s.n. (SP 116157); Praia da Armação, 23VII1983, N.C. Souza s.n. (SP 186622); Ilha da Vitória, 7-VII-1963, A.B. Joly s.n. (SP 96273, SPF 2411); Ilha dos Búzios, 8-VII-1963 A.B. Joly s.n. (SPF 53444). SANTA CATARINA: Penha, Praia de Poá, 20-XI-1966, M. Cordeiro-Marino & R. Marino s.n. (SP 104191); Florianópolis, Ilha de Santa Catarina, Ponta da Ilhota, 24-VII-1967, M. Cordeiro-Marino et al. s.n. (SP 104806); Praia do Gravatá, 14-II-1971, M. CordeiroMarino et al. s.n. (SP 113243); Ponta da Galheta, 31-VII-1991, L. Ouriques s.n. (HUEFS 36011); Praia Mole, 11-XI-1993, L. Ouriques s.n. (HUEFS 36012); Garopaba, 15-II-1971, M. Cordeiro-Marino et al. s.n. (SP 114650); Imbituba, Ponta de Imbituba, 12XI1966, M. Cordeiro-Marino & R. Marino s.n. (SP 104193); Laguna, 5-XI-1952, A.B. Joly s.n. (SPF 5770); Ponta do Gí, 11-XI-1966, M. Cordeiro-Marino & R. Marino s.n. (SP 104190). RIO GRANDE DO SUL: Torres, 25-X-1944 A. Rodrigues Cordeiro et al. s.n. (SPF 28764). ÁFRICA DO SUL: NATAL, Chaka's Rock, 8-VII-1964, H. Odendaard s.n. (BOL 63339). Isipingo, Reunion Rocks, X-1929, H. L. Forbes s.n. (BOL 63338).

As plantas estudadas concordam em linhas gerais com as descritas por Johansen (1977) e Stengenga et al. (1997) para a África do Sul, e Womersley & Johansen (1996) para o sudeste da Austrália, embora os intergenículos do material analisado sejam mais robustos que os descritos por Johansen (1977) e Womersley & Johansen (1996).

Nas populações estudadas, foram observadas variações em relação ao formato dos intergenículos. Os intergenículos da região basal, com exceção daqueles cilíndricos, geralmente apresentam os lobos bem fechados (< 30^o) e quase rentes ao intergenículo (figura 3C), ao passo que, alguns intergenículos da região mediana apresentam a tendência para formar projeções aladas, o que aparentemente confere maior robustez a estes (figura 3D). Os lobos encontrados nestes intergenículos são sempre agudo e com ângulo menor que 60^o. Já os intergenículos da região apical, exceto os férteis, apresentam lobo agudo acentuado, característico da espécie (figura 3E).

Johansen (1977) analisando o gênero Cheilosporum na província do Cabo e Natal, África do Sul e em Moçambique, também relata para C. proliferum (Lamouroux) Hariot pronunciada variação na forma e no ângulo dos intergenículos da região apical. Segundo o autor, os fatores que propiciam estas variações não são conhecidos, no entanto, supõe que estejam relacionados com a idade da fronde, época do ano que os intergenículos foram produzidos, ambiente onde crescem, bem como, com a proporção de conceptáculos por fronde.

Cheilosporum proliferum aproxima-se de C. sagittatum em relação à presença de um conceptáculo por lobo e ângulo dos lobos menores que 60^o, entretanto difere por ser espécie robusta, apresentar vários râmulos secundários prolíferos (que denotam o epíteto da espécie), possuir intergenículos grandes (ca. 1-2 mm de comprimento), largos (ca. 3,5 (-6) mm entre os lobos), com 9-15 fileiras de células medulares e, lobos dos intergenículos que variam de agudos a obtusos (Johansen 1977, Srimanobhas et al. 1990).

Dentre as espécies de Cheilosporum conhecidas, a presença de intergenículos com lobos agudos, um conceptáculo por lobo e medula do intergenículo formada por 4-8 fileiras de células aproximam C. sagittatum de C. acutilobum (Decaisne) Piccone; contudo este último mantém-se distinto por apresentar talo diminuto (até 2 cm) e intergenículos curtos (0,4-0,6 mm de comprimento) e com ângulo maior que 60^o.

A dimensão dos talos de C. sagittatum, ao longo do litoral brasileiro, varia dependendo do ambiente onde são coletados: plantas encontradas em ambientes calmos geralmente apresentam talo maior e com aspecto robusto ao passo que as de ambiente batido tendem a apresentar talos diminutos e compactos. Esta variação, provavelmente, levou De Toni (1905) a propor a forma minor (baseado nas dimensões do talo de planta encontrada no litoral do Rio de Janeiro) para C. sagittatum, e que, posteriormente, foi enquadrada por Johansen (1977) na sinonímia da espécie.

Johansen & Colthart (1975) reportaram que plantas que ocorrem na zona sublitorânea tendem a ser mais alongadas e com ramificação mais esparsa que as da zona litorânea. Segundo Johansen (1977), na África do Sul, as plantas de Cheilosporum de regiões com águas quentes apresentam intergenículos mais delicados que as de regiões de águas frias.

A morfologia das células do epitalo e tricocito segue o padrão tipo-Corallina, como os descritos para C. cultratum no litoral brasileiro (figura 3H). Esta morfologia está sendo documentada pela primeira vez para espécie.

Plantas femininas/carposporofíticas são aqui referidas pela primeira vez para a Ciência (figuras 4C-F). Como nas demais espécies do gênero, as plantas apresentam talos gametofíticos dióicos. O primórdio conceptacular aparece logo nos primeiros estádios de desenvolvimento do intergenículo fértil, como pequena cavidade situada na margem. Localizadas no centro da cavidade ficam as células que darão origem ao sistema de ramos carpogoniais (figura 4D), geralmente um a dois ramos por célula suporte. O crescimento do intergenículo proporciona o desenvolvimento das paredes do conceptáculo, circundando-o por completo. Uma vez fecundado o carpogônio, ocorre fusão entre as células suporte originando célula de fusão curta e biconvexa, com filamentos gonimoblásticos marginais (figura 4E). Quando maduros, os conceptáculos em vista superficial apresentam formato mais arredondado que os conceptáculos tetrasporangiais, que são mais oblongos. Esta característica muitas vezes foi útil na distinção de talos femininos e tetrasporangiais.

Plantas masculinas de C. sagittatum são aqui documentadas pela primeira vez para o litoral brasileiro (figuras 4A, B). O desenvolvimento do conceptáculo masculino segue o descrito por Johansen (1977), sendo facilmente distinguido dos demais estádios reprodutivos, pois os conceptáculos apresentam-se alongados, projetados no lobo e com poro estritamente apical, abrindo na ponta do lobo (figura 4B).

Talos femininos/carposporofíticos foram registrados nos meses de julho (litoral do RJ e SP), agosto (litoral do RJ), setembro (litoral do RJ) e novembro (litoral de SC), plantas masculinas nos meses de fevereiro e março (litoral SP), junho (litoral do RJ), julho (litoral do SP), agosto e novembro (litoral do RJ), ao passo que, as plantas tetraspóricas ocorreram durante todo o ano, na área de ocorrência da espécie, incluindo os registros de Joly (1965) em março, Cordeiro-Marino (1978) em fevereiro, Piqué (1984) em fevereiro, março e julho.

Tittley et al. (1984), ao catalogarem a coleção de algas coralináceas do British Museum (Natural History), listaram a ocorrência de Cheilosporum elegans (Hooker & Harvey) Areschoug para o litoral do Rio de Janeiro. Contudo, mais recentemente, Womersley & Johansen (1996) enquadraram este em sinonímia de C. sagittatum, como sugerido anteriormente por Srimanobhas et al. (1990).

Cheilosporum sagittatum, assim como C. cultratum, parece ser típico representante do Oceano Índico, contudo estendendo sua distribuição aos Oceanos Atlântico e Pacífico (^{figura 5}). No Atlântico americano, a espécie está restrita ao litoral sudeste e sul do Brasil (^{figura 6}), ocorrendo desde o litoral norte do Espírito Santo (limite norte de distribuição) até o Rio Grande do Sul (limite sul de distribuição no Atlântico).

A citação de C. sagittatum para o litoral do Ceará, por Pinheiro-Joventino et al. (1998), é enquadrada como duvidosa, uma vez que o limite norte de distribuição da espécie, não ultrapassa o litoral norte do Espírito Santo, estando restrita às regiões com águas temperadas-quentes no litoral do Brasil. É provável que o material identificado para o Ceará seja Haliptilon subulatum (J. Ellis & Solander) H.W. Johansen, alga comum neste trecho do litoral brasileiro.

Discussão

A presença de ramificação dicotômica no eixo principal, célula de fusão do carposporofito biconvexa com filamentos gonimoblásticos periféricos, conceptáculo masculino com cavidade estreita, alongada e com canal curto e a presença de poucos tetrasporângios maduros por conceptáculo, aproximam Cheilosporum dos demais gêneros enquadrados na tribo Janieae, Haliptilon e Jania (Johansen 1977, 1981, Johansen & Silva 1978). Em função destas semelhanças, Johansen (1977) supõe que o gênero Cheilosporum provavelmente evoluiu a partir de ancestrais tipo Jania e Haliptilon, contudo, mantendo-se distante feneticamente dos demais gêneros da tribo por apresentar conceptáculos marginais e lobos dos intergenículos proeminentes (Johansen & Silva 1978).

De acordo com Garbary (1978) e mais especificamente com Garbary & Johansen (1982), o padrão encontrado para as células do epitalo e os tricocitos do intergenículo (tipo-Jania ou tipo-Corallina), através da análise em microscopia eletrônica de varredura, pode ser utilizado na delimitação dos gêneros de coralináceas com genículo. Segundo Garbary & Johansen (1982), a maioria das espécies enquadradas na tribo Janieae apresenta o padrão tipo-Jania, com células do epitalo geralmente alongadas ou poligonais e tricocitos alongados e com poro excêntrico, salvo algumas exceções, como em Jania crassa Lamouroux, onde os autores verificaram a presença de superfície tipo-Corallina. Espécimes de C. cultratum provenientes da África do Sul apresentaram padrão tipo-Corallina, enquanto espécimes da Ilha Maurício apresentaram padrão tipo-Jania (Garbary & Johansen 1982).

As características vegetativas e reprodutivas no material analisado seguem aquelas descritas para a tribo Janieae enquanto o formato das células do epitalo e a estrutura do tricocito seguem o padrão tipo-Corallina (figuras 1F-G, 3H). Cerca de 10 análises de MEV foram realizadas para observação destas estruturas e em todas obteve-se o mesmo resultado. O resultado obtido parece estar de acordo com o encontrado por Garbary & Johansen (1982) para C. jungermanioides Ruprecht (= C. acutilobum (Decaisne) Piccone).

A análise de maior número de espécies de Cheilosporum ajudará na caracterização do tipo de superfície, se tipo-Jania ou tipo-Corallina; se o padrão se mostrar coerente dentro do gênero, o mesmo poderá servir como critério adicional na separação de Cheilosporum dos demais membros da tribo.

Características como comprimento do talo, comprimento e número de fileiras medulares do intergenículo, forma do lobo (agudo, obtuso ou recortado), ângulo do lobo (< ou > 60°) e o número de conceptáculos por lobo têm sido largamente empregadas na delimitação das espécies (Johansen 1977, Srimanobhas et al. 1990). No litoral brasileiro, o ângulo de abertura do lobo e o número de conceptáculos por lobo foram decisivos na separação de C. cultratum de C. sagittatum.

Além de C. cultratum e C. sagittatum, outras espécies de Cheilosporum figuram como ocorrendo no litoral do Brasil: C. anceps (Kützing) Yendo, C. planiusculum (Kützing) Yendo, C. proliferum (Lamouroux) Hariot e C. palmatum (J. Ellis & Solander) Yendo (tabela 1). Em todos os casos faltam subsídios, ilustrações e descrições, para melhor delimitação das plantas brasileiras.

É provável que a citação de Cheilosporum anceps para o litoral do Brasil corresponda a Arthrocardia flabellata (Kützing) Manza. Segundo Johansen in Seagrief (1984) Cheilosporum anceps e o seu basônimo, Corallina anceps sensu Kützing (não sensu Lamarck), são sinônimos de Arthrocardia anceps (Yendo) Johansen, espécie até o momento não registrada para o Brasil.

Segundo Johansen (1971), o epíteto Cheilosporum planiusculum trata-se na verdade de uma Corallina, embora o autor comente a semelhança superficial deste táxon com Bossiella plumosa (Manza) Silva. Faltam dados para uma avaliação das citações de Cheilosporum planiusculum e do seu basônimo, Corallina planiuscula Kützing, para o litoral do Brasil.

De Toni (1905) faz referência a um material listado por Möbius (1889), como "forma prolifera" de Cheilosporum sagittatum para o litoral brasileiro. No trabalho, De Toni enquadrou a forma citada por Möbius como C. proliferum (Lamouroux) Hariot. Suspeita-se que o material citado por Möbius (1889) corresponda a material robusto de C. sagittatum. Segundo Johansen (1977), Cheilosporum proliferum difere de C. sagitattum principalmente em relação à presença de proliferações (ramos secundários) ao longo do talo, comprimento do intergenículo (cerca de 1-2 mm) e número de fileiras medulares (ca. 915). Além disso, C. proliferum parece estar limitado ao Oceano Índico ocidental (Johansen 1977).

De Toni (1905) também listou para o litoral brasileiro, sem local específico, a ocorrência de Cheilosporum palmatum (J. Ellis & Solander) Yendo. Nomenclaturalmente, a espécie hoje é enquadrada como sinônimo de Arthrocardia filicula (Lamarck) Johansen. Esta espécie não ocorre no Brasil. Baseados na descrição fornecida por De Toni, consideramos que trata-se de Arthrocardia flabellata. Segundo Stengenga et al. (1997), A. filicula mantém-se distinta de A. flabellata por apresentar talo pequeno, raras vezes ultrapassando 3 cm, ápice dos ramos de contorno piramidal e intergenículos do eixo central com cerca de 1 mm de comprimento.

Agradecimentos - C.W.N. Moura agradece à CAPES pela concessão da bolsa de doutorado, à Direção do Instituto de Botânica de São Paulo, ao Coordenador do Laboratório de Anatomia da Universidade de São Paulo e à Universidade Estadual de Feira de Santana pelas facilidades na realização do trabalho. S.M.P. Beauclair Guimarães agradece a bolsa de produtividade em pesquisa recebida do CNPq (Processo 303178/76) e o auxílio recebido da FAPESP (Processo 99/043743).

2. Instituto de Botânica, Caixa Postal 4005, 01061-970 São Paulo, SP, Brasil.

3. Autor para correspondência: [e-mail]

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1

. Universidade Estadual de Feira de Santana, LAFICO, 44031460 Feira de Santana, BA, Brasil.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  04 Jul 2002
• Data do Fascículo
  Mar 2002

Histórico

• Aceito
  11 Jan 2002
• Recebido
  30 Maio 2001