Anatomia comparada e morfometria de oligoryzomys nigripes e o. flavescens (rodentia, sigmodontinae) no Rio Grande do Sul, Brasil

^IDepartamento de Biologia, Museu de Ciências Naturais, Universidade Luterana do Brasil (ULBRA). Rua Farroupilha, 101, São José, 92420 900, Canoas, RS, Brasil

^IIDepartamento de Ciências da Saúde Biológicas e Agrárias, Centro Universitário Norte do Espírito Santo, Universidade Federal do Espírito Santo. 29933 415, São Mateus, ES, Brasil. E mail: [e-mail]

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RESUMO

Oligoryzomys nigripes e O. flavescens são amplamente distribuídos e simpátricos em diversos biomas. Os caracteres diagnósticos para seus reconhecimentos não são claramente estabelecidos. Neste estudo, foram realizadas a descrição e comparação da morfologia externa, anatomia do crânio, dentes, esqueleto pós crânio, morfologia estomacal e peniana. Análises estatísticas foram geradas a partir de dados morfométricos. A amostra consiste de 208 exemplares provenientes de 24 localidades do Brasil. O. nigripes é maior, com pelagem dorsal mais escura e pelagem ventral esbranquiçada e salpicada de preto. Crânio maior e mais robusto que O. flavescens. O. flavescens é menor, com pelagem dorsal levemente mais clara e ventre amarelado. O padrão de circulação cefálica das duas espécies é derivada de segundo tipo. Em O. flavescens são visualizados acidentes proeminentes na escápula e úmero, enquanto O. nigripes demonstrou maiores diferenças localizadas na crista íliaca, orientação do ísquio e acidentes proeminentes na tíbia e fíbula. A morfologia estomacal de ambos os táxons possui padrão Unilocular-hemiglandular. A morfologia do pênis consiste de báculo central tri-digitado. A análise de função discriminante reconhecem claramente a distinção de dois grupos homogêneos representados pelas espécies. Segundo o teste t duas variáveis morfométricas (largura da placa zigomática e largura do primeiro molar superior) não são relevantes (P > 0.05) para a discriminação dos táxons. Dimorfismo sexual baseado na morfometria foi sustentado pelo teste t para O. nigripes. Em O. flavescens esta condição não é estatisticamente verificada.

Palavras-chave: Oligoryzomys; Descrição; Anatomia; Morfometria.

ABSTRACT

Oligoryzoms flavescens and O. nigripes are widely distributed and sympatryc in many biomes. The diagnostic characters used to recognize these are not clearly established. In this study description and comparison was conducted of external morphology, anatomy of the skull, teeth, postcranial skeleton, as well as stomach and penis morphology. Statistical analysis was generated from morphometric data. The sample consisted of 208 specimens from 24 localities in Brazil. O. nigripes was found to be larger, with dorsal pelage darker and ventral pelage whitish with black specks, the skull being larger and more robust than O. flavescens. O. flavescens is smaller, with slightly clearer dorsal pelage and yellowish belly. The pattern of cephalic circulation is derived from the second type in both species. Comparison of postcranial skeleton reveals prominent accidents in scapula and humerus in O. flavescens. On the other hand O. nigripes demonstrated numerous differences localized in the iliac blade, orientation of the ischium and prominent accidents in tibia and fibula. The stomach morphology of both taxa had the same unilocular-hemiglandular pattern. The penis consisted of distal baculum tri-digited. Analysis of the discriminant function clearly indicates the distinction of two homogeneous groups represented by the species. According to t test, two morphometric variables (width of the zigomatic plate and width of first upper molar)are irrelevant (P > 0.05) to the discrimination of taxa. Sexual dimorphism based on morphometry was supported by t test for O. nigripes. In O. flavescens this condition was not supported.

Keywords:Oligoryzomys; Description; Anatomy; Morphometry.

INTRODUÇÃO

Os roedores formam o grupo com maior diversidade de espécies na Classe Mammalia, sendo a subfamília Sigmodontinae o clado mais diverso da família Cricetiade presente nos limites da América Neotropical (Musser & Carleton, 2005). Dentre os sigmodontineos, Oryzomyini é a tribo com maior riqueza, contando com 28 gêneros reconhecidos (Musser & Carleton, 2005; Weksler et al., 2006) e tendo acumulando, recentemente, novas revisões e descrições de espécies (Emmons & Patton, 2005; Weksler, 2006; Weksler et al., 2006, Percequillo et al., 2008; Carleton & Arroyo-Cabrales, 2009; Paresque, 2010).

Oligoryzomys é o gênero mais especioso dentre os Oryzomyini e possui ampla distribuição, ocorrendo desde o norte da América Central até o sul da América do Sul (Carleton & Musser, 1989; Musser & Carleton, 2005). No Brasil o gênero se distribui na Amazônia, Caatinga, Pantanal, Cerrado, Mata Atlântica e Campos Sulinos, onde as seguintes espécies ocorrem: O. chacoensis (Thomas), O. flavescens (Waterhouse), O. fornesi (Massoia), O. messorius (Thomas), O. microtis (Allen), O. moojeni (Weksler & Bonvicino), O. nigripes (Olfers), O. rupestris (Weksler & Bonvicino), O. stramineus (Bonvicino & Weksler) e Oligoryzomys sp. (Andrades-Miranda et al., 2001; Musser & Carleton, 2005; Weksler & Bonvicino, 2005; Francés & D'Elía, 2006; González-Ittig et al., 2010). No Estado do Rio Grande do Sul são encontradas duas espécies: O. nigripes e O. flavescens (Musser & Carleton, 2005). A primeira está associada a formações florestais secundárias e zonas de bordas entre florestas e áreas abertas. A segunda é intimamente relacionada com ambientes abertos e eventualmente encontrada em áreas alagadiças (Eisenberg & Redford, 1999). Além de serem importantes agentes ecológicos e freqüentes itens na dieta de carnívoros e aves rapinantes (Scheibler & Christoff, 2004, 2007), O. nigripes e O.flavescens são constantemente apontados como vetores de enfermidades por serem agentes reservatórios de hantavirus e se tornando táxons de relevante interesse médico (Larrieu et al., 2003; Suárez et al., 2003; Lemos et al., 2004).

Devido à similaridade anatômica entre as espécies e o elevado número de nomes relacionados, Oligoryzomys tem recebido atenção de pesquisadores que empregam técnicas citogenéticas e moleculares na tentativa de esclarecer o status taxonômico e as relações filogenéticas neste grupo (e.g., Sbalqueiro et al., 1991; Espinosa & Reig, 1991; Silva & Yonenaga-Yassuda, 1997; Bonvicino & Weksler, 1998; Andrades-Miranda et al., 2001; Lima et al., 2003; Weksler & Bonvicino, 2005; Paresque et al., 2007; Rivera et al., 2007; Miranda et al., 2009; González-Ittig et al., 2010). Mesmo assim, extensas revisões ainda devem ser realizadas em vista de complexos de espécies não descritas e entidades taxonômicas sem denominações específicas formalmente elucidadas (Paresque, 2010; González-Ittig et al., 2010).

Apesar de um recente acúmulo de informações sobre as espécies de Oligoryzomys através de dados moleculares, estudos relacionados à anatomia e comparação dos táxons são escassos frente à diversidade de formas e riqueza de espécies. Devido às lacunas taxonômicas e o interesse médico que espécies de Oligoryzomys despertam, é evidente que reconhecer os limites das variações anatômicas intra e interespecíficas em diferentes escalas se faz necessário como instrumento taxonômico e de caracterização das espécies relacionadas e dos táxons vetores de enfermidades (Rivera et al., 2007; González-Ittig et al., 2010). Pesquisas concentradas nesse contexto contribuiriam para a identificação correta dos espécimes e evitaria o comprometimento dos resultados de estudos genéticos, ecológicos e epidemiológicos.

Com a intenção de contribuir para o entendimento dos limites entre os caracteres anatômicos de representantes do gênero Oligoryzomys, o objetivo deste estudo é descrever de maneira comparativa a anatomia de O. nigripes e O. flavescens provenientes do sul e parte da região leste do Brasil. Para isso, foram descritas e comparadas as estruturas corpóreas, como pelagem, bandamento dos pêlos, pés, mãos, cauda, rinário e orelhas. O sistema esquelético foi descrito e comparado, dispensando atenção ao crânio, estruturas pós cranianas (pouco explorada na literatura) e dentição. Além destas estruturas foi analisada a morfologia de partes moles, como anatomia do estômago e peniana. Por fim, foram comparadas as medidas corpóreas e crânio-dentárias com o objetivo de identificar padrões e variáveis morfométricas capazes de discriminar as duas espécies.

MATERIAL E MÉTODOS

Exemplares

A amostra é composta por 208 espécimes taxidermizados ou preservados parcialmente em meio líquido provenientes de 25 localidades do Brasil distribuídas em cinco Estados: Rio Grande do Sul (17 localidades): Santa Vitória do Palmar (2), Tapes (17), Viamão (1), Triunfo (7), Porto Alegre (13), Maquiné (12), Torres (23), Canela (4), São Francisco de Paula (2), Monte Negro (14), Venâncio Aires (10), Cruz Alta (1), Santa Maria (24), Rosário do Sul (2), Esmeralda (4), Cambará do Sul (1) e Aratiba (3); Santa Catarina (2 localidades): São Joaquim (1) e Ita (48); São Paulo (2 localidades): Iguape (1) e Juquiá (3); Minas Gerais (1 localidade): Caxambú (5); Espírito Santo (3 localidades): Cariacica (4), Santa Teresa (7) e Santa Maria de Jetibá (1) (Fig. 1). Os exemplares estão depositados na Coleção de Mamíferos, Museu de Ciências Naturais, Universidade Luterana do Brasil (MCNU) e na Coleção de Mamíferos, Museu de Ciências Naturais, Fundação Zoobotânica do Estado do Rio Grande do Sul (FZB-RS) (^Apêndice).

Descrição anatômica - morfologia externa, craniana, pós-craniana e partes moles

Para descrição da morfologia externa, padrão de coloração da pelagem e bandamento de pêlos seguiu-se Hershkovitz (1990). Na descrição da anatomia do estômago seguiu-se Carleton (1973) e na anatomia do pênis seguiu-se Hershkovitz (1962), Hooper & Musser (1964) e Voss (1988). As características cranianas foram descritas de acordo com as seguintes autoridades: dentição (Reig, 1977), artérias cefálicas (Bugge, 1970; Carleton, 1980; Carleton & Musser, 1989) e forâmens cranianos (Wahlert, 1974, 1985; Voss, 1988). Os molares superiores e inferiores foram designadas por M e m, respectivamente.

Os caracteres do esqueleto pós-crânio foram analisados sob estereomicroscópio, sendo comparados os seguintes ossos: escápula, clavícula, esterno, costelas, vértebras, úmero, rádio, ulna, cintura pélvica - composta por ílio, púbis e ísquio - fêmur, tíbia e fíbula. Os ossos que apresentavam acidentes característicos foram fotografados em diferentes posições. As mesmas foram escolhidas de acordo com o melhor ângulo para visualização dos detalhes anatômicos de cada peça e para melhor comparação entre estas.

Morfometria

As seguintes variáveis morfométricas corpóreas foram transcritas das etiquetas de identificação dos exemplares depositados em museus: comprimento do corpo (CCO), altura da orelha (ALO), comprimento do pé sem unha (PSU), comprimento do pé com unha (PCU) e comprimento da cauda (CCA). Sob um estéreo microscópio e utilizando um paquímetro digital de precisão de 0.01 mm as seguintes dimensões crânio-dentárias foram medidas: comprimento côndilo-zigomática (CCZ) (Langguth, 1963), largura do rostro (LR) e comprimento côndilo-incisivo (CCI) (Bonvicino & Weksler, 1998), comprimento total (CT), comprimento do diástema superior (CDS), largura zigomática (LZ), comprimento do rostro (CR), largura da caixa craniana (CC), largura inter-orbital (LIO), largura do forâmen incisivo (LFI), comprimento do forâmen incisivo (CFI), largura da placa zigomática (LPZ), ponte palatal (PP), distância entre as bordas labiais do primeiro molar superior direito e esquerdo (DM1), comprimento póstero-palatal (CPP), largura da bula auditiva (LBA), distância entre os côndilos occiptais (DCO), largura do primeiro molar superior (LM1) e comprimento da série molar superior (CMS) (Carleton & Musser, 1995) (Fig. 2).

Para a análise das dimensões cranianas foram utilizados somente indivíduos que apresentavam todos os molares eclodidos e com algum sinal de desgaste em todos os dentes da série molar.

Todas as medidas foram submetidas ao teste t para verificar quais variáveis morfométricas indicam dimorfismo sexual e se as mesmas são significativamente diferentes entre os táxons.

A análise da função discriminante assumindo as espécies como grupos pré-estabelecidos e identificados através de suas características anatômicas foi empregada para identificar as variáveis morfométricas que melhor discriminam os táxons.

RESULTADOS

Descrição e comparação da anatomia de O. nigripes e O. flavescens

Para um melhor ordenamento e compreensão dos caracteres descritos, as diferentes partes anatômicas foram divididas em tópicos. Primeiro são apresentados os aspectos gerais da coloração e forma externa, seguido de uma descrição da coloração e bandamento dos pêlos, descrição e comparação crânio-dentária, pós-craniana e partes moles. A descrição para ambas as espécies é feita em conjunto, enquanto que as diferenças entre os táxons são ressaltadas ao longo do texto. Além disso, é apresentada uma tabela comparativa que reúne todas as características diagnosticadas como relevantes para discriminar as espécies (Tabela 1)

Região da cabeça

Coloração da pelagem em ambas as espécies segue o mesmo padrão do corpo, variando de marrom a castanho em O. nigripes e de castanho a castanho claro em O. flavescens. A região mistacial e porção atrás das orelhas de ambas as espécies são levemente salpicadas de branco, enquanto que as vibrissas mistaciais são castanhas e grossas com algumas ultrapassando o nível das orelhas quando voltadas para trás. O rinário exibe coloração bege claro e é coberto por pequenos pêlos de coloração esbranquiçada. As orelhas são arredondadas e proporcionalmente grandes em relação à cabeça, com os pêlos da superfície externa pequenos e esparsos e maiores e em maior quantidade na borda da superfície interna.

Coloração da pelagem do corpo

A coloração do dorso de O. nigripes varia de marrom a castanho, enquanto que em O. flavescens o dorso varia de castanho a castanho claro. Em ambas as espécies a pelagem do flanco é mais clara, tendendo para o bege em O. nigripes e variando de bege a amarelada em O. flavescens. Em O. nigripes a coloração do ventre é acinzentada, exceto nas regiões gular e genital, onde os pêlos são de coloração bege claro proporcionando uma coloração mais clara. Em O. flavescens todo ventre possui coloração levemente amarelada.

Pés e mãos

Ambas as espécies exibem pés e mãos providos de pequenos pêlos esbranquiçados na porção dorsal e os tufos ungueais ultrapassam levemente o comprimento das garras em todos os dedos. As almofadas plantares e interdigitais são bem aparentes, porém pouco desenvolvidas, sendo as plantares maiores que as interdigitais. Os pés possuem quatro almofadas interdigitais de tamanhos semelhantes e duas plantares, uma menor (tênar) e outra ligeiramente maior (hipotênar). As mãos possuem três almofadas interdigitais de tamanhos similares e duas plantares também de tamanhos semelhantes (tênar e hipotênar).

Cauda

A cauda é longa, maior que o comprimento da cabeça e corpo combinados, bicolorida dorsoventralmente, sendo castanho claro no dorso e bege claro no ventre. O primeiro terço da cauda apresenta porção dorsal ornada de pêlos negros com comprimento equivalente a uma fileira e meia de escamas. A porção ventral possui pêlos esbranquiçados de comprimento equivalente a duas fileiras de escamas. Os dois últimos terços da porção dorsal da cauda possui pêlos negros de comprimento correspondente a três fileiras de escamas. Na porção ventral, os pêlos são esbranquiçados e de comprimento equivalente a três fileiras de escamas. Na extremidade distal, estão presentes pêlos negros em maior densidade que em outras partes da cauda, estes pêlos ultrapassam cerca de 2 mm o limite da extremidade caudal, mas sem forma parecida a um pincel.

Bandamento de pêlos

Os pêlos localizados na borda interna da orelha são compostos por banda proximal amarelo claro (feomelânica) e banda distal preta (eumelânica), enquanto que os pêlos no interior da orelha não apresentam bandas e são pequenos e esbranquiçados. Da mesma forma, na superfície externa da orelha os pêlos não apresentam bandas e são pequenos de coloração bege claro (feomelânicos).

Os aristiformes são lisos e mais largos em sua porção medial, são totalmente negros em todo corpo de ambas as espécies e em menor quantidade na cabeça do que no corpo. No dorso estão presentes em maior quantidade e diminuem progressivamente em densidade em direção ao flanco.

Os setiformes são lisos e possuem comprimento equivalente a dois terços dos aristiformes. Na cabeça e no dorso do corpo são dicrômicos com uma banda proximal negra (eumelânica) nas duas espécies e uma banda distal marrom (feomelânica) em O. nigripes e marrom claro em O. flavescens. Em O. nigripes a porção eumelânica dos setiformes do dorso e da cabeça ocupa metade da extensão do pêlo, enquanto que em O. flavescens a porção eumelânica ocupa um terço do pêlo. No flanco, os setiformes apresentam um padrão agouti modificado em ambas as espécies (sensu Hershkovitz, 1990). Os setiformes do ventre de O. nigripes possuem uma banda proximal cinza escura e a redução de melanina é progressiva, acarretando em uma banda medial bege claro e ausência de pigmentação na banda distal. Em O. flavescens os setiformes do ventre possuem a porção proximal cinza escura, porém com menor quantidade de pigmento em comparação com O. nigripes, com perda de pigmentação progressiva e o pêlo se tornando bege claro (feomelânico) na porção apical.

Os viliformes da cabeça são ondulados e negros perdendo a pigmentação na porção apical em ambas as espécies. Os viliformes do dorso e flanco do corpo possuem comprimento equivalente a dois terços do comprimento dos setiformes e são negros (eumelânico) na banda proximal, amarelo ocre na banda medial (feomelânico) em O. nigripes e amarelo claro (feomelânico) em O. flavescens. Nestes pêlos, a deposição de melanina diminui em direção a extremidade, até se tornarem bege claro (feomelânicos) na porção distal. Os viliformes do ventre são de comprimento equivalente a dois terços do comprimento dos setiformes. A banda proximal é negra (eumelânica) e a banda distal é esbranquiçada em O. nigripes e levemente amarelada (feomelânica) em O. flavescens.

Sincrânio

O crânio de O. nigripes é maior e mais robusto se comparado ao de O. flavescens (Fig. 3). A região rostral é curta e não forma tubo rostral, com o processo gnástico curto e levemente a frente da face anterior dos incisivos nas duas espécies. Em vista ventral o forame incisivo ultrapassa o bordo anterior do M1 em O. flavescens, enquanto que em O. nigripes esta condição só ocorre em indivíduos juvenis. A reentrância zigomática de ambas as espécies é rasa, sendo menos profunda em O. flavescens do que em O. nigripes e os forames nasolacrimais moderadamente inflados lateralmente. A placa zigomática de ambas as espécies possui superfície pouco côncava, é estreita e com a borda anterior reta ou levemente curvada no formato de "c" invertido, não apresentando processo espinhoso nas duas espécies. Em O. nigripes, o arco zigomático é robusto e posteriormente divergente quando comparado a O. flavescens que é mais delicado e menos divergente. A raiz do esquamosal é mais larga do que a porção do maxilar e o jugal não foi diagnosticado em ambas as espécies. A região interorbital é estreita e em forma de ampulheta, sendo pouco divergente em vista dorsal e com cristas interorbitais ausentes nas duas espécies. A sutura entre o frontal e o parietal é em forma de "v", sendo que o frontal é aproximadamente um quarto maior que nasal e o forame suprafrontal localizado na altura do M3 em O. flavescens e posterior ao M3 em O. nigripes. Em ambas as espécies o palato é largo e longo (sensu Hershkovitz, 1962) e possui de dois a três forames posteriores palatinos que são distribuídos em rasas depressões orientadas longitudinalmente. A borda anterior da fossa mesopterigóide varia de reta a levemente côncava e não atinge a borda posterior do M3. Nas duas espécies o forame buccinador-mastigador é evidente em vista lateral. O forame oval não apresenta barra do alisfenóide, sendo que o forame esfenofrontal e o sulco esquamoso-alisfenóide são ausentes, enquanto que a ranhura do ramo infraorbital da artéria estapedial é conspícua. O forame estapedial e o canal carotídeo são evidentes, porém pouco amplos com a fissura petrotimpânica evidente tanto em O. nigripes como em O. flavescens. A fenestra do mastóide é pequena e a abertura da bula auditiva é ampla com o espinho estapedial eventualmente entrando em contato com a borda posterior do osso alisfenóide em O. nigripes (Fig. 4). O aspecto geral da caixa craniana de O. flavescens é mais arredondada que em O. nigripes e o interparietal é bem evidente nas duas espécies. A sutura formada entre o esquamosal e o occiptal de O. nigripes apresenta a crista lambdoidal mais evidente que em O.flavescens, enquanto que o forame magno de O. flavescens possui maior orientação ventral que em O. nigripes.

Nas duas espécies a mandíbula é alta em vista lateral, com o processo coronóide levemente pontiagudo e o processo condilóide próximo à altura do processo coronóide. A fossa condilóide é rasa e o processo angular é mais extenso do que o processo condilóide. O processo capsular do incisivo inferior é conspícuo e as cristas massetéricas inferior e superior presentes, porém pouco conspícuas.

Dentição

A dentição não apresenta diferenças marcantes entre as duas espécies. Os incisivos são opistodontes com face anterior de cor alaranjada e os molares braquiodontes e pentalofodontes. O M2 possui cerca de dois terços do tamanho do M1 e o M3 apresenta metade do tamanho do M2.

M1: As cúspides principais são de tamanhos semelhantes, apresentando flexo anteromediano, porém de difícil visualização em exemplares com molares de desgaste avançado. O anterolofo é conspícuo e coalesce ao conulo anterolabial em molares desgastados contribuindo para formação de uma ilha de esmalte. O paracone une-se ao muro anterior em dentes com maior desgaste, enquanto que o paraflexo e o mesoflexo reduzem sua amplitude conforme o desgaste do dente. O mesolofo é conspícuo e atinge o mesoestilo e, devido ao desgaste, une-se ao paracone formando uma ilha de esmalte. O metacone e o posterolofo são conspícuos, enquanto que o protocone e o conulo anterolingual são separados por um protoflexo bem evidente, da mesma forma que o hipoflexo amplo separa o hipocone da cúspide anterior.

M2: o anterolofo é conspícuo e se estende até a borda lingual a frente do paracone. O paraflexo é profundo e atinge o muro anterior, enquanto que o paracone é menos próximo ao mesolofo do que o metacone em função do mesoflexo mais profundo que o metaflexo. O posteroflexo é pouco evidente e devido ao desgaste o metacone coalesce ao posterolofo formando uma ilha de esmalte. O hipocone e o protocone são separados por um hipoflexo profundo, enquanto que o protoflexo é pouco aparente.

M3: o anterolofo é bem evidente e o paraflexo é profundo. O paracone possui o dobro do tamanho do metacone e são separados por um mesolofo conspícuo com a borda labial alargada antero-posteriormente em forma oval. Quando desgastado o mesolofo coalesce ao paracone e forma uma ilha de esmalte na porção medial do dente. O mesoflexo é raso, enquanto que o metaflexo é insconspícuo. O hipocone possui cerca da metade do tamanho do protocone e são separados por um hipoflexo que é visível quando o dente não está muito desgastado.

m1: assim como no M1 possui as principais cúspides de tamanhos semelhantes. O anteroconídeo é dividido pelo flexídeo anteromediano e os conulídeos anterolingual e anterolabial coalescem em exemplares com molares muito desgastados. O anterolofídeo é menos conspícuo em relação à estrutura homóloga do molar superior e com a seqüência do desgaste o coalesce totalmente ao metaconídeo. O metaconídeo é limitado anteriormente por um metaflexídeo raso e posteriormente por um mesoflexídeo profundo que se estende até o murídeo anterior. O mesolofídeo é conspícuo e se conecta ao mesoestilídeo, enquanto que o entoconídeo é precedido por um raso entoflexídeo e posteriormente por um profundo posteroflexídeo que se estende até o murídeo mediano. Com o avanço do desgaste, o entoconídeo coalesce ao mesolofídeo formando uma ilha de esmalte na parte medial do molar. O posterolofídeo é evidente, porém pouco distinguível em molares desgastados. O hipoconídeo é conspícuo e precedido por um profundo hipoflexídeo, assim como o protoconídeo que é conspícuo e precedido por um profundo protoflexídeo.

m2: o metaconídeo é conspícuo e precede um mesoflexídeo profundo. O mesolofídeo é conspícuo e a atinge o mesoestilídeo que precede um raso entoflexídeo. O entoconídeo é conspícuo e com o desgaste coalesce ao mesolofídeo formando uma ilha de esmalte. O posteroflexídeo é profundo e atinge o murídeo mediano, seguido de um posterolofídeo evidente em molares pouco desgastados. O hipoconídeo e o protoconídeo são conspícuos e separados por um profundo hypoflexídeo, enquanto que o protoflexídeo é mais evidente que a estrutura homóloga do molar superior e posterior a um cingulídeo anterolabial aparente.

m3: metaconídeo é bem evidente e precede um mesoflexídeo raso e um mesolofídeo aparente em molares com pouco desgaste. O entoflexídeo não é distinguível enquanto que o entoconídeo é reduzido. O posteroflexídeo não é identificável, enquanto que o posterolofídeo é mais facilmente visualizado em molares pouco desgastados e coalesce ao muro mediano à medida que o desgaste aumenta. O hipoconídeo é a estrutura mais conspícua do m3 e é separado do protoconídeo por um hipoflexídeo profundo que em molares mais desgastados evidencia a distinção entre o hipoconídeo e o protoconídeo. O cingulídeo anterolabial e o protoflexídeo estão presentes, porém são estruturas menos evidentes que no m2.

Esqueleto pós crânio

As diferenças do esqueleto pós crânio entre O. nigripes e O. flavescens são evidentes em todos os estágios ontogenéticos. A primeira espécie possui ossos mais robustos e com acidentes ósseos conspícuos nos ossos do membro inferior, enquanto que a segunda possui estruturas ósseas mais evidentes e protuberantes nos ossos do membro superior.

A escápula mostrou-se como um osso plano, triangular, fino e translúcido acima e abaixo da espinha da escápula, embora as margens superior e inferior sejam levemente mais espessas. A espinha da escápula mostrou-se como uma crista óssea, com o ápice da borda cortante e dividindo a escápula em uma fossa supra-espinal, menor e mais curvilínea e em uma fossa infra-espinal. As duas fossas são mais translúcidas e finas em O. flavescens do que em O. nigripes. As superfícies ósseas largas destas duas fossas oferecem fixações para músculos. A extremidade medial da escápula segue em direção ao ápice formando um ângulo superior obtuso e em direção a cauda formando um ângulo caudal mais agudo em O. flavescens do que em O. nigripes. A cavidade glenoidal, que está localizada na face lateral e recebe a cabeça do úmero, forma uma fossa oval, côncava, rasa, voltada em direção antero-lateral e ligeiramente superior, sendo claramente menor do que a cabeça do úmero (Fig. 5A).

A extremidade proximal do úmero apresentou uma cabeça esférica voltada postero-medialmente que se articula com a cavidade glenoidal da escápula e um tubérculo voltado para a margem lateral do úmero mais conspícuo e protuberante em O. flavescens do que em O. nigripes. Entre a cabeça e o tubérculo do úmero existe um sulco evidente que separa estas duas estruturas e permite a passagem do tendão da cabeça longa do músculo bíceps (Fig. 5B). O corpo do úmero apresentou a tuberosidade para o músculo deltóide, localizado lateralmente, com uma borda distal côncava em O. flavescens e com formato mais tênue e reto em O. nigripes. A extremidade distal do úmero articula-se com a ulna e com o rádio. Trata-se de uma porção mais dilatada onde se encontra a tróclea, medial, para articulação com a extremidade proximal da ulna e o capítulo, lateral, para articulação com a cabeça do rádio; fossas do olécrano, posterior, e coronóidea, anterior, que acomodam o olécrano da ulna durante a extensão e o processo coronóide da ulna durante a flexão (Fig. 5C). Um forame na fossa do olecrano foi identificado nas duas espécies, porém não estando presente em todos os indivíduos analisados.

A pelve é estreita, alongada e formada pela fusão dos três ossos primários: ílio, ísquio e púbis. O ílio representa a maior parte da cintura pélvica e contribui para formar a parte superior do acetábulo (Fig. 6A). O corpo do ílio se une ao púbis e ao ísquio para formar o acetábulo. A comparação da crista ilíaca entre as duas espécies pode ser usada como caráter diagnóstico para a identificação das espécies. Em O. nigripes a crista ilíaca estende-se posteriormente formando um ápice pontiagudo de onde parte uma linha proeminente para inserção dos músculos glúteos. Em O. flavescens a crista ilíaca mostra-se apenas curva sem nenhum acidente ósseo proeminente. A linha para inserção dos músculos glúteos é menos evidente nesta espécie quando comparada a de O. nigripes (Fig. 6A).

O ísquio forma a parte póstero-inferior do osso do quadril. Em O. nigripes a margem inferior do ísquio mostra uma incisura mais profunda do que a observada em O. flavescens, resultando em um ramo isquiático mais comprido e delgado em O. nigripes e mais largo e homogêneo em O. flavescens. A forma do forame obturado é resultado desta conformação do ísquio. O forame obturado se apresentou mais comprido e estreito em O. nigripes e mais arredondado em O. flavescens (Fig. 6A).

A porção proximal do fêmur consiste em uma extremidade redonda com uma fóvea para o ligamento da cabeça do fêmur e o colo do fêmur, região mais estreita. No local onde o colo se une ao corpo do fêmur há duas grandes elevações: o trocanter menor e o trocante maior. O primeiro é cônico, arredondado e se estende medialmente a partir da porção póstero-medial da junção do colo com o corpo. O segundo é maior, posicionado lateralmente e se projeta superior e posteriormente. Nas vistas superior e posterior notou-se uma depressão medial - a fossa trocantérica. O corpo do fêmur é ligeiramente convexo anteriormente, essa convexidade é mais acentuada lateralmente. Os côndilos medial e lateral formam a região distal do fêmur e se articulam com os meniscos e com os côndilos tibiais. Os côndilos estão separados por uma fossa intercondilar e fundem-se anteriormente, formando uma depressão longitudinal rasa que recebe a patela (face patelar) (Fig. 6B). Posteriormente, os côndilos apresentam duas massas ósseas bem evidentes localizadas na superfície medial do côndilo medial e na superfície lateral do côndilo lateral (Fig. 6B).

A tíbia e a fíbula estão unidas por uma membrana interóssea densa formada por fibras oblíquas fortes. A tíbia está localizada na face ântero-medial da perna, quase paralela à fibula. (Fig. 6C). Esta porção é mais alargada na extremidade proximal, onde se formam os côndilos medial e lateral; o platô tibial é formado por duas faces articulares lisas, uma medial e ligeiramente côncava e uma lateral ligeiramente convexa, que se articulam com os grandes côndilos do fêmur. As superfícies articulares são separadas por uma eminência intercondilar formada por dois tubérculos intercondilares (medial e lateral) relativamente irregulares. Em O. nigripes observa-se na face póstero-lateral da tíbia uma projeção antero-lateral inferior à face articular mais evidente do que em O. flavescens. O côndilo lateral também possui uma face articular fibular póstero-lateral em sua face inferior onde se articula a cabeça da fíbula. O corpo da tíbia é em formato triangular e possui três faces e margens: medial, lateral e posterior. A margem medial da tíbia é mais proeminente em O. nigripes do que em O. flavescens, formando no primeiro uma lâmina óssea oblonga que se estende até a metade proximal. A margem lateral da tíbia é mais proeminente no primeiro quarto proximal, depois é substituída por um sulco profundo da região posterior. Na superfície posterior do corpo da tíbia a margem posterior é muito afilada mostrando-se como uma lâmina quase cortante até a incisura fibular que acomoda e permite a fixação da extremidade distal da fíbula. O corpo da tíbia é mais fino nos terços médio e distal. A extremidade distal é menor que a extremidade proximal, alargando-se apenas medialmente; a expansão medial estende-se inferiormente ao restante do corpo como o maléolo medial. Inferiormente, a tíbia articula-se com o tálus. A fíbula é delgada, situa-se póstero-lateralmente à tíbia e está firmemente fixada a ela. Em O. nigripes a extremidade proximal da fíbula consiste em uma cabeça mais alargada do que em O. flavescens e com um ápice pontiagudo voltado inferiormente na face posterior que não aparece em O. flavescens. Em O. nigripes o corpo da fíbula mostra-se ligeiramente côncavo ao longo da sua extensão. Em ambas as espécies a inserção da fíbula ocorre após a metade distal da tíbia.

Morfologia do estômago

O estômago segue o padrão unilocular-hemiglandular nas duas espécies. A incisura angular ultrapassa levemente a abertura do esôfago. A cavidade interna é única e dividida em duas zonas distintas: o epitélio glandular e o epitélio aglandular. O primeiro ocupa maior parte do espaço interno do estômago que o segundo, sendo que os mesmos são divididos por uma crista curvada em forma de "c" invertido (plica) (Fig. 7).

Morfologia do pênis

O báculo distal cartilaginoso é tri-digitado em ambas as espécies. Os processos laterais são mais largos e com tamanho equivalente a dois terços do processo central. A papila uretral é bifurcada e com aproximadamente um terço do comprimento do processo central. Os espinhos dérmicos estão presentes na epiderme com apenas a porção apical saliente.

Comparação entre as espécies - morfometria

Dimorfismo sexual em O. nigripes foi constatado nas seguintes variáveis morfométricas: comprimento do diastema superior, comprimento côndilo-zigomática, comprimento total, comprimento do rostro e distância entre as bordas labiais dos primeiros molares superiores. Em O. flavescens, o teste t aponta diferença entre sexos apenas na variável comprimento do corpo. Contudo, o número reduzido de exemplares com informações de sexo nas coleções dificultou a interpretação desta hipótese (Tabela 2).

As espécies diferenciam-se significativamente (P < 0.05) em todas as medidas corpóreas examinadas. Dentre as medidas cranianas, todas as dimensões obtiveram médias superiores em O. nigripes em relação a O. flavescens, onde apenas a largura da placa zigomática não apresentou diferença significativa (P > 0.05). Observa-se sobreposição parcial na amplitude de distribuição de todas variáveis, sendo os valores máximos para cada medida de adultos de O. flavescens atingindo os valores mínimos das medidas de O. nigripes. Isto evidencia o menor tamanho da primeira espécie em relação à segunda (Tabela 3).

A função discriminante aponta para a formação de dois grupos homogêneos representados pelas duas espécies (Fig. 8). Segundo esta análise as dimensões mais significantes para discriminar as espécies são as variáveis comprimento da série molar superior, comprimento côndilo-incisivo, largura da caixa craniana e largura do forame incisivo (Tabela 4).

DISCUSSÃO

Das cinco variáveis morfométricas com diferença significante entre sexos em O. nigripes, três - comprimento do diastema, comprimento total e comprimento do rostro também foram verificadas com significância para discriminar dimorfismo sexual por Myers & Carleton (1981). Adicionalmente, outras quatro medidas averiguadas por estes autores - largura zigomática, largura da caixa craniana, comprimento do forame incisivo e largura do M2 - também obtiveram significância para discriminar os sexos. Por sua vez, Langguth (1963) não observou dimorfismo sexual nas espécies, ao analisar exemplares de localidades próximas (Uruguai) aos locais de origem da maioria dos espécimes aqui representados.

A análise discriminante demonstrou a existência de dois grupos homogêneos, que decorre da diferença de tamanho das espécies. Neste contexto, apesar de haver sobreposição parcial em todas as medidas, somente a largura da placa zigomática não é significante para discriminar as espécies (Tabela 3). De forma contrária, Langguth (1963) postula que existem variáveis morfométricas que segregam totalmente as duas espécies - comprimento côndilo incisivo, largura zigomática, comprimento do rostro, comprimento côndilo zigomática e comprimento da série molar superior. Apesar de verificarmos pequena sobreposição nestas medidas, concordamos com o estudo de Langguth (1963) e concluímos que são variáveis relevantes para identificar as espécies, tendo em vista que a análise discriminante e o teste t implementados no presente estudo apontam nesta direção.

Os caracteres da morfologia externa que melhor caracterizam as duas espécies são o tamanho e a coloração da pelagem. Bonvicino & Weksler (1998) reportam estes mesmos padrões em espécimes coletados em localidades diferentes dos exemplares representados no presente estudo. Além disso, estes autores postulam que as espécies de Oligoryzomys podem ser classificadas em dois agrupamentos, um de tamanho grande e ventre esbranquiçado e outro de tamanho pequeno e ventre amarelado, estando O. nigripes incluído no primeiro agrupamento e O. flavescens no segundo No presente estudo corroboramos a hipótese acerca da inclusão das espécies em diferentes grupos e especulamos que seria compreensível reconhecer que o padrão de pelagem das duas espécies se mantém homogêneo na amplitude de distribuição das mesmas e que fatores relacionados a pressões seletivas e ajustamentos ambientais locais são pouco representativos na variação do caráter.

A diferença do tamanho do crânio reportado neste estudo está em consenso com a exposição de Langguth (1963), que afirma que O. delticola (= O. nigripes, Francés & D'Elía, 2006) aparentemente é um O. flavescens mais desenvolvido. Para o entendimento dessa colocação é necessário observar que o crânio de O. flavescens conserva características que estão presentes em O. nigripes jovens e que, por sua vez, modificam-se durante o desenvolvimento ontogenético deste segundo. Os caracteres que se enquadram neste padrão correspondem às seguintes estruturas anatômicas: reentrância zigomática rasa; forame suprafrontal na altura do M3; forame incisivo ultrapassando o limite dos primeiros molares superiores; caixa craniana mais arredondada devido à maior curvatura dos parietais; forame magno orientado mais ventralmente; cristas lamdoidais inconspícuas e arcos zigomáticos pouco divergentes.

Os arcos zigomáticos dos adultos de O. flavescens são mais delgados do que aqueles presentes em O. nigripes adultos, além de menos divergentes em sua porção posterior. Nesta região do crânio Carleton & Musser (1989) descrevem um osso jugal extremamente reduzido ou ausente em Oligoryzomys. Todavia, não constatamos a presença deste osso nos espécimes analisados.

O padrão de circulação cefálico comum às espécies é derivado - tipo 2 (sensu Voss, 1988), o qual pode ser reconhecido pela ausência do forame esfenofrontal e da ranhura interna do alisfenóide e esquamosal. Carleton & Musser (1989) discutem que este tipo de padrão de circulação representa uma condição de transição (ancestral-derivado) para representantes da subfamília Sigmodontinae. Este padrão de circulação é encontrado na maioria das espécies de Oligoryzomys, não ocorrendo apenas em O. rupestris, única espécie do gênero com padrão de circulação derivado tipo 3 (Weksler & Bonvicino, 2005).

As espécies apresentaram características marcantes em suas estruturas pós cranianas capazes de discriminá-las. Como exemplo, O. flavescens apresentou acidentes ósseos conspícuos na escápula e úmero, enquanto O. nigripes demonstrou estas características no osso do quadril, tíbia e fíbula. Estas divergências podem ser atribuídas a respostas ecológicas, adaptativas e funcionais dos táxons e, possivelmente, refletem diferentes formas de posicionamento na comunidade, contribuindo para seleção de habitats e busca por recursos. De forma comparativa, o padrão da tuberosidade deltóidea observado em O. flavescens é semelhante ao padrão apresentado por Juliomys ossitenuis (Costa et al., 2007), uma espécie arborícola. No entanto, evidências na literatura apontam para um hábito escansorial de O. flavescens (Langguth, 1963), diferente do hábito arborícola verificado nos representantes de Juliomys. Neste sentido, torna-se interessante concentrar esforços em estudos de medidas de desempenho e capacidade ecológica com a finalidade de relacionar a presença de modificações anatômicas a uma abordagem ecomorfológica consistente sobre os mecanismos de causa e efeito, como sugerido por Ricklefs & Miles (1994).

As variações do esqueleto pós craniano em roedores da tribo Sigmodontinae é pouco explorado na literatura. Apesar de algumas exceções para determinadas estruturas e grupos, (e.g., Voss, 1988; Steppan, 1995; Luna & Patterson, 2003; Weksler, 2006), tal escassez de informações impossibilita especular sobre o quanto a variedade da morfologia pós craniana descrita para as duas espécies representam questões ligadas à história natural e suas relações ecológicas. Mesmo assim, as variações nas formas encontradas chamam a atenção para diversas estruturas que podem ser utilizadas em trabalhos futuros, originando novas hipóteses e marcadores para reconstruções filogenéticas. Para isso, é evidente a importância da manutenção e tratamento adequado do esqueleto pós craniano nas coleções científicas, tanto para as questões taxonômicas quanto para obter informações ecomorfológicas.

O padrão de conformação estomacal unilocular-hemiglandular de ambas as espécies foi previamente exposto por Carleton (1973) como uma condição conservada para representantes de roedores sigmodontinae. Este autor afirma que o epitélio aglandular ocupa maior espaço que o epitélio glandular no estômago de Oligoryzomys. No entanto, apresentamos resultados contrários, onde a porção ocupada pelo epitélio glandular é relativamente mais ampla que a do epitélio aglandular. Esta configuração estomacal implica em uma dieta pouco baseada em folhas, visto que a divisão anatômica não compartimentada entre as áreas glandulares e cornificadas dificultam a digestão de material vegetal rico em celulose. Em contrapartida, a divisão equilibrada de espaços entre epitélio glandular e aglandular favorece a digestão de uma dieta composta por sementes e artrópodes (Carleton, 1973). Na mesma direção, uma dieta onívora composta por sementes, frutos e invertebrados é relacionada a roedores com molares pentalofodontes, característicos do gênero Oligoryzomys, assim como a maioria dos roedores da tribo Oryzomyini (Hershkovitz, 1962). Neste cenário, estudos da dieta associando o material consumido com a configuração estomacal e anatomia dentária do gênero Oligoryzomys seria de grande valia para o entendimento dos hábitos alimentares das espécies.

No Brasil as variações das espécies de Oligoryzomys são bem exploradas em nível cariotípico (Brum-Zorilla et al., 1988; Bonvicino & Weksler, 1998; Aniskin & Volobouev, 1999; Andrades-Miranda et al., 2001; Lima et al., 2003; Weksler & Bonvicino, 2005; Paresque et al., 2007), enquanto que informações anatômicas de limites morfológicos e diferenças regionais são mal estabelecidas (González-Ittig et al., 2010; Miranda et al., 2009). Sendo assim, no cenário atual que relativamente vem trazendo novas informações sobre as relações filogenéticas e origens geográficas do gênero, entendemos que os aspectos celulares e moleculares devem ser abordados em conjunto com as informações anatômicas, formando uma base de dados sólida para o entendimento da variação do grupo e auxiliando tanto em investigações sobre a biologia evolutiva das espécies, ecologia e pesquisas de interesse sanitário.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos pelo suporte em laboratório aos colegas Diego Marques Henriques Jung, Felipe Bortolotto Peters, Paulo Ricardo de Oliveira Roth, Eduardo de Lima Coelho e Veridiana Betat. A Márcia Jardim e Daniela Sanfelice pelo acesso aos exemplares da coleção de mamíferos do Museu de Ciências Naturais da Fundação Zoobotânica do Estado do Rio Grande do Sul (MCNFZ). À Drª. Valéria Fagundes pelo incentivo e colaboração. Ao Dr. Celso Oliveira Azevedo e ao Dr. Marcelo Texeira Tavares por cederem gentilmente o equipamento e sistema de fotomontagem. Ao revisor anônimo pelas sugestões em versões prévias deste manuscrito. Agradecemos pelo apoio a Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação da Universidade Luterana do Brasil, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio Grande do Sul (FAPERGS).

Recebido em 02.05.2010

Aceito em 08.02.2011

Impresso em 31.03.2011

Lista das localidades e exemplares de Oligoryzomys analisados no presente estudo. Espécimes depositados na coleção de mamíferos do Museu de Ciências Naturais da Universidade Luterana do Brasil (MCNU) e na coleção de mamíferos do Museu de Ciências Naturais da Fundação Zoobotânica do Estado do Rio Grande do Sul (MCNFZ).

Oligoryzomys flavescens: Itá: MCNU 397, 503, 1057, 1072; Caxambú: MCNU 396, 569; Cambará do Sul: MCNU 395; Juquiá: MCNU 500, 504; Canela: MCNU 119; Esmeralda: MCNU 1116, 1118, 1119, 1120; Cariacica: MCNU 398, 491; Santa Maria Jetibá: MCNU 493; Santa Teresa: MCNU 490, 494; Maquiné: MCNU 495; Santa Maria: MCNU 1080, 1083, 1085, 1086, 1087, 1093, 1096; Porto Alegre: MCNU 633, 634, 637, 639, 640, 647, 651; Monte Negro: MCNFZ 550, 602, 620, 607, 609, 613, 617, 621; Rosário do Sul: MCNFZ 643, 644; Cruz Alta: MCNFZ 272; Venâncio Aires: MCNU 563, 564.

Oligoryzomys nigripes: Itá: MCNU 496, 497, 498, 499, 501, 502, 505, 506, 507, 508, 509, 510, 511, 512, 513, 514, 515, 516, 517, 518, 519, 520, 521, 522, 523, 524, 1058, 1059, 1060, 1061, 1062, 1063, 1064, 1065, 1066, 1067, 1068, 1069, 1070, 1071, 1073, 1074; Venâncio Aires: MCNU 448, 562; Caxambú: MCNU 566, 567, 568; São Francisco de Paula: MCNU 565; Tapes: MCNU 121, 123, 370, 371, 372, 374, 375, 376, 377, 385, 387, 388, 389, 390, 392, 394, 558; Viamão: MCNU 383; Juquiá: MCNU 556; Iguape: MCNU 557; Triunfo: MCNU 40, MCNFZ 1785, 1786, 1789, 1846, 1847, 1848; Maquiné: MCNU 122; Santa Vitória do Palmar: MCNU 409, 559; Canela: MCNU 382, 386, 560; Aratiba: MCNU 479, 480, 481; Venâncio Aires: MCNU 438, 443, 444, 445, 446, 447; Maquiné: MCNU 118, 399, 402, 407, 408, 410, 411, 436, 439, 492; Cariacica: MCNU 400, 404; Santa Teresa: MCNU 120, 378, 401, 405, 406, 440; Santa Maria: MCNU 1078, 1079, 1081, 1082, 1084, 1088, 1089, 1090, 1091, 1092, 1094, 1095, 1097, 1098, 1099, 1100, 1101; Torres: MCNU 449, 450, 451, 452, 454, 455, 456, 457, 458, 459, 460, 461, 463, 470, 471, 472, 473, 474, 475, 476, 477, 478; Porto Alegre: MCNU 632, 644, 646, 650, 652, 653; Monte Negro: MCNFZ 596, 597, 608, 611, 619, 624.

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Apêndice

Anatomia comparada e morfometria de oligoryzomys nigripes e o. flavescens (rodentia, sigmodontinae) no Rio Grande do Sul, Brasil

Leonardo F. Machado^{I, III}; Roberta Paresque^II; Alexandre U. Christoff^{I, IV}

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  01 Abr 2011
• Data do Fascículo
  2011

Histórico

• Aceito
  31 Mar 2011
• Revisado
  08 Fev 2011
• Recebido
  02 Maio 2010